usfdУльтразвуковая и функциональная диагностикаUltrasound & Functional Diagnostics1607-07712408-9494Vidar Ltd.10.24835/1607-0771-272usfd-272Research ArticleУльтразвуковая диагностика в акушерстве и гинекологииObstetrics and Gynecology UltrasoundУльтразвуковая оценка сердечной деятельности эмбриона как прогностический критерий неблагоприятного исхода беременностиUltrasound assessment of embryo cardiac function as a predictive criterion of adverse pregnancy outcomehttps://orcid.org/0009-0000-2412-628XТимакинаД. Н.TimakinaD. N.

Тимакина Дарья Николаевна – главный врач ООО “Хороший доктор”; врач высшей категории, врач ультразвуковой диагностики обособленного подразделения “Женская консультация №2” ГБУЗ города Москвы “ГКБ имени Ф.И. Иноземцева ДЗ города Москвы”, Москваhttps://orcid.org/0009-0000-2412-628X 

Darya N. Timakina – M.D., Head of Good Doctor LLC; ultrasound diagnostics doctor of  Maternity Welfare Center №2, F.I. Inozemtsev City Clinical Hospital of Moscow Healthcare Department, Moscowhttps://orcid.org/0009-0000-2412-628X 

drtimakina@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0001-8295-768XБулановМ. Н.BulanovM. N.

Буланов Михаил Николаевич – доктор мед. наук, заведующий отделением ультразвуковой диагностики ГБУЗ ВО “Областная клиническая больница”, Владимир; профессор кафедры внутренних болезней Института медицинского образования ФГБОУ ВО “Новгородский государственный университет имени Ярослава Мудрого”, Великий Новгородhttps://orcid.org/0000-0001-8295-768X 

Mikhail N. Bulanov – Doct. of Sci. (Med.), Head of Ultrasound Diagnostics Department, Regional Clinical Hospital, Vladimir; Professor, Division of Internal Medicine, Institute of Medical Education, Yaroslav-the-Wise Novgorod State University, Veliky Novgorodhttps://orcid.org/0000-0001-8295-768X

doctorbulanov@gmail.comhttps://orcid.org/0009-0009-2432-381XЕфремовВ. А.EfremovV. A.

Ефремов Владимир Анатольевич – канд. физ.-мат. наук, научный сотрудник НИИ прикладной информатики и математической геофизики ФГАОУ ВО “Балтийский федеральный университет имени Иммануила Канта”, Калининградhttps://orcid.org/0009-0009-2432-381X

Vladimir A. Efremov – Cand. of Sci. (Phys.-Math.), researcher, Scientific Research Institute of Applied Informatics and Mathematical Geophysics, Immanuel Kant Baltic Federal University, Kaliningradhttps://orcid.org/0009-0009-2432-381X 

clinicgooddoctor@gmail.comГБУЗ города Москвы “ГКБ имени Ф.И. Иноземцева ДЗ города Москвы”; ООО “Хороший доктор”, МоскваРоссияF.I. Inozemtsev City Clinical Hospital of Moscow Healthcare Department; 2 Good Doctor Clinic, MoscowRussian FederationГБУЗ Владимирской области “Областная клиническая больница”, Владимир; ФГБОУ ВПО “Новгородский государственный университет имени Ярослава Мудрого”, Великий НовгородРоссияRegional Clinical Hospita, Vladimir; Yaroslav-the-Wise Novgorod State University, Veliky NovgorodRussian FederationФГАОУ ВО “Балтийский федеральный университет имени Иммануила Канта”, КалининградРоссияImmanuel Kant Baltic Federal University, KaliningradRussian Federation202402102024036174Copyright © Тимакина Д.Н., Буланов М.Н., Ефремов В.А., 20242024Тимакина Д.Н., Буланов М.Н., Ефремов В.А.Timakina D.N., Bulanov M.N., Efremov V.A.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://usfd.vidar.ru/jour/article/view/272Цель исследования

Цель исследования: изучение значимости частоты сердечных сокращений (ЧСС) эмбриона/плода в ранние сроки беременности при ультразвуковом исследовании для формирования группы высокого риска неблагоприятного исхода беременности.

Материал и методы

Материал и методы. Проведен ретроспективный анализ ультразвуковых исследований 1073 беременных в 5+0–10+6 нед. ЧСС эмбриона/плода сопоставляли со сроком беременности, рассчитанным по копчико-теменному размеру (КТР) и по дате последней менструации. Ретроспективно обследованные беременные разделены на 2 группы: 1-я группа – с внутриутробной гибелью эмбриона до 14 нед беременности (n = 107); 2-я группа – с пролонгированием беременности до II триместра (n = 966). При обработке массива данных с помощью дерева решений ЧСС эмбриона оценивалась в различные сроки беременности по дате последней менструации, по КТР, а также без учета точного срока беременности.

Результаты

Результаты. Анализ значений ЧСС в разные сроки беременности по последней менструации показал достоверность отличий ЧСС между группами, причем для позднее погибших эмбрионов оказалось характерным снижение ЧСС. Отсутствовали достоверные различия ЧСС между группами в разные сроки беременности, рассчитанные по КТР (достоверные различия наблюдались только в 8+0–9+6 нед). Для прогноза неблагоприятного исхода беременности предложены пороговые значения ЧСС для различных сроков беременности, а также универсальное пороговое значение ЧСС для всего эмбрионального периода.

Выводы

Выводы. Использование предложенных пороговых значений ЧСС эмбриона для разных сроков беременности, рассчитанных по дате последней менструации, может быть эффективно использовано для своевременного прогноза неблагоприятного исхода беременности. Когда неизвестен точный срок беременности, возможно использование универсального порогового значения ЧСС <116 уд/мин. Все предложенные пороговые значения ЧСС имеют высокую специфичность. Ни одно из предложенных пороговых значений ЧСС не имеет высокой чувствительности, повысить которую может его использование в сочетании с другими ультразвуковыми и клиническими маркерами неблагоприятного исхода беременности в эмбриональном периоде.

Purpose to evaluate the value of the embryo/fetus heart rate (HR) in early pregnancy assessed by ultrasound for the formation of a group at high risk of adverse pregnancy outcomes.

Materials and methods

Materials and methods. A retrospective analysis of ultrasound examinations of 1073 pregnant women at 5+0–10+6 weeks was carried out. The embryo/fetus heart rate was compared with the gestational age calculated by the crown rump length (CRL) and the date of the last menstruation period (LMP). Retrospectively, all examined pregnant women were divided into two groups: group 1—with intrauterine embryo death before 14 weeks of pregnancy (n = 107); group 2—with prolongation of pregnancy until the second trimester (n = 966). When analyzing the data array using a decision tree, the embryo heart rate was assessed at various stages of pregnancy by LMP, CRL, and regardless of the exact period of pregnancy.

Results

Results. Analysis of heart rate values at different stages of pregnancy by LMP showed significant differences in heart rate between groups, the cases of later embryo loss characterized by lover heart rate values. There were no significant differences in heart rate between the groups at different stages of pregnancy by CRL (significant differences were obtained only at 8+0–9+6 weeks). Cut-off values of embryo heart rate for prediction of adverse pregnancy outcomes have been proposed for different stages of pregnancy, as well as a universal cut-off for the entire embryonic period.

Conclusion

Conclusion. The proposed cut-off values of embryo heart rate for different stages of pregnancy, calculated by LMP, may be used for timely prediction of adverse pregnancy outcomes. When the exact gestational age is unknown, a universal heart rate cut-off value of <116 bpm may be used. All proposed HR cut-off values were characterized by high specificity, but none of them by high sensitivity. A sensitivity of HR cut-off values can be increased by the use in combination with other ultrasound and clinical signs of adverse pregnancy outcome.

ультразвуковая диагностиканеразвивающаяся беременностьультразвуковые маркерычастота сердечных сокращений эмбрионаultrasound diagnosticsnon-developing pregnancyultrasound markersembryo heart rateReferencesGrisolia G., Milano K., Pilu G. et al. Biometry of early pregnancy with transvaginal sonography. Ultrasound Obstet. Gynecol. 1993; 3 (6): 403–411. https://doi.org/10.1046/j.1469-0705.1993.03060403.xGrisolia G., Milano K., Pilu G. et al. Biometry of early pregnancy with transvaginal sonography. Ultrasound Obstet. Gynecol. 1993; 3 (6): 403–411. https://doi.org/10.1046/j.1469-0705.1993.03060403.xАкушерство: Национальное руководство. 2-е изд., перераб. и доп. / Под ред. Г.М. Савельевой, Г.Т. Сухих, В.Н. Серова, В.Е. Радзинского. М.:, ГЭОТАР-Медиа, 2022. 1080 с. ISBN 978-5-9704-6632-2Obstetrics: National guidelines. / Eds Savelieva G.M., Suhih G.T., Serov V.N., Radzinsky V.E. M.: GEOTAR-Media, 2022. 1080 p. ISBN 978-5-9704-6632-2 (In Russian)Алтынник Н.А., Медведев М.В. Скрининговое ультразвуковое исследование в 11–14 недель беременности: Учебное пособие. М.: Реал Тайм, 2016: 168–176.Altynnik N.A., Medvedev M.V. Screening ultrasonic examination at 11–14 weeks of gestation: textbook. M.: Real Time. 2016: 168–176. (In Russian)Тимакина Д.Н., Буланов М.Н. Маркеры неблагоприятного исхода беременности при ультразвуковом исследовании в эмбриональном периоде: литературный обзор и собственные клинические наблюдения. Ультразвуковая и функциональная диагностика. 2023; 4: 67–95. https://doi.org/10.24835/1607-0771-2023-4-67-95Timakina D.N., Bulanov M.N. Ultrasound markers of adverse pregnancy outcomes in embryonal period: literature review and own clinical cases. Ultrasound & Functional Diagnostics. 2023; 4: 67–95. https://doi.org/10.24835/1607-0771-2023-4-67-95 (In Russian)Ouyang Y., Qin J., Lin G. et al. Reference intervals of gestational sac, yolk sac, embryonic length, embryonic heart rate at 6–10 weeks after in vitro fertilization-embryo transfer. BMC Pregnancy Childbirth. 2020; 20 (1): 533. https://doi.org/10.1186/s12884-020-03186-2Ouyang Y., Qin J., Lin G. et al. Reference intervals of gestational sac, yolk sac, embryonic length, embryonic heart rate at 6–10 weeks after in vitro fertilization-embryo transfer. BMC Pregnancy Childbirth. 2020; 20 (1): 533. https://doi.org/10.1186/s12884-020-03186-2Chittacharoen A., Herabutya Y. Slow fetal heart rate may predict pregnancy outcome in first-trimester threatened abortion. Fertil. and Steril. 2004; 82 (1): 227–229. https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2003.12.026Chittacharoen A., Herabutya Y. Slow fetal heart rate may predict pregnancy outcome in first-trimester threatened abortion. Fertil. and Steril. 2004; 82 (1): 227–229. https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2003.12.026Dede F.S., Ulucay U., Kose M.F. et al. Fetal loss in threatened abortion after demonstration of fetal cardiac activity in a low socioeconomic population. J. Obstet. Gynaecol. 2010; 30 (6): 622–625. https://doi.org/10.3109/01443615.2010.489164Dede F.S., Ulucay U., Kose M.F. et al. Fetal loss in threatened abortion after demonstration of fetal cardiac activity in a low socioeconomic population. J. Obstet. Gynaecol. 2010; 30 (6): 622–625. https://doi.org/10.3109/01443615.2010.489164El-Mekkawi Sh.F., El-Shanawy H., Alyamni O.M. Prediction of spontaneous miscarriage risk by the use of first trimester ultrasound measurements and maternal serum progesterone level at the 7th week of pregnancy. Middle East Fertility Society Journal. 2015; 20 (1): 16–20. https://doi.org/10.1016/j.mefs.2014.04.006El-Mekkawi Sh.F., El-Shanawy H., Alyamni O.M. Prediction of spontaneous miscarriage risk by the use of first trimester ultrasound measurements and maternal serum progesterone level at the 7th week of pregnancy. Middle East Fertility Society Journal. 2015; 20 (1): 16–20. https://doi.org/10.1016/j.mefs.2014.04.006Datta M.R., Raut A. Efficacy of first-trimester ultrasound parameters for prediction of early spontaneous abortion. Int. J. Gynaecol. Obstet. 2017; 138 (3): 325–330. https://doi.org/10.1002/ijgo.12231Datta M.R., Raut A. Efficacy of first-trimester ultrasound parameters for prediction of early spontaneous abortion. Int. J. Gynaecol. Obstet. 2017; 138 (3): 325–330. https://doi.org/10.1002/ijgo.12231Блинов А.Ю., Емельяненко Е.С. Атлас по ультразвуковой диагностике в акушерстве (эхограммы с комментариями): Практическое пособие для врачей. М.: МЕДпресс-информ, 2024. 26 с.Blinov A.Yu., Emel'yanenko E.S. Atlas po ul'trazvukovoj diagnostike v akusherstve (ekhogrammy s kommentariyami): Prakticheskoe posobie dlya vrachej. M.: MEDpress-inform, 2024. 26 p. (In Russian)Taylor T.J., Quinton A.E., de Vries B.S., Hyett J.A. First-trimester ultrasound features associated with subsequent miscarriage: A prospective study. Aust. N. Z. J. Obstet. Gynaecol. 2019; 59 (5): 641–648. https://doi.org/10.1111/ajo.12944Taylor T.J., Quinton A.E., de Vries B.S., Hyett J.A. First-trimester ultrasound features associated with subsequent miscarriage: A prospective study. Aust. N. Z. J. Obstet. Gynaecol. 2019; 59 (5): 641–648. https://doi.org/10.1111/ajo.12944Sakamoto A., Kamada Y., Kubo K. et al. Slow Fetal Heart Rate before Miscarriage in the Early First Trimester Predicts Fetal Aneuploidy in Women with Recurrent Pregnancy Loss. Acta Med. Okayama. 2018; 72 (1): 61–66. https://doi.org/10.18926/AMO/55664Sakamoto A., Kamada Y., Kubo K. et al. Slow Fetal Heart Rate before Miscarriage in the Early First Trimester Predicts Fetal Aneuploidy in Women with Recurrent Pregnancy Loss. Acta Med. Okayama. 2018; 72 (1): 61–66. https://doi.org/10.18926/AMO/55664Yi Y., Lu G., Ouyang Y. et al. A logistic model to predict early pregnancy loss following in vitro fertilization based on 2601 infertility patients. Reprod. Biol. Endocrinol. 2016; 14: 15. https://doi.org/10.1186/s12958-016-0147-zYi Y., Lu G., Ouyang Y. et al. A logistic model to predict early pregnancy loss following in vitro fertilization based on 2601 infertility patients. Reprod. Biol. Endocrinol. 2016; 14: 15. https://doi.org/10.1186/s12958-016-0147-zReus A.D., El-Harbachi H., Rousian M. et al. Early first-trimester trophoblast volume in pregnancies that result in live birth or miscarriage. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2013; 42 (5): 577–584. https://doi.org/10.1002/uog.13197. PMID: 23996572.Reus A.D., El-Harbachi H., Rousian M. et al. Early first-trimester trophoblast volume in pregnancies that result in live birth or miscarriage. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2013; 42 (5): 577–584. https://doi.org/10.1002/uog.13197. PMID: 23996572.Stamatopoulos N., Lu C., Casikar I. et al. Prediction of subsequent miscarriage risk in women who present with a viable pregnancy at the first early pregnancy scan. Aust. N. Z. J. Obstet. Gynaecol. 2015; 55 (5): 464–472. https://doi.org/10.1111/ajo.12395Stamatopoulos N., Lu C., Casikar I. et al. Prediction of subsequent miscarriage risk in women who present with a viable pregnancy at the first early pregnancy scan. Aust. N. Z. J. Obstet. Gynaecol. 2015; 55 (5): 464–472. https://doi.org/10.1111/ajo.12395Makrydimas G., Sebire N.J., Lolis D. et al. Fetal loss following ultrasound diagnosis of a live fetus at 6-10 weeks of gestation. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2003; 22 (4): 368–372. https://doi.org/10.1002/uog.204Makrydimas G., Sebire N.J., Lolis D. et al. Fetal loss following ultrasound diagnosis of a live fetus at 6-10 weeks of gestation. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2003; 22 (4): 368–372. https://doi.org/10.1002/uog.204Altay M.M., Yaz H., Haberal A. The assessment of the gestational sac diameter, crown-rump length, progesterone and fetal heart rate measurements at the 10th gestational week to predict the spontaneous abortion risk. J. Obstet. Gynaecol. Res. 2009; 35 (2): 287–292. https://doi.org/10.1111/j.1447-0756.2008.00927.xAltay M.M., Yaz H., Haberal A. The assessment of the gestational sac diameter, crown-rump length, progesterone and fetal heart rate measurements at the 10th gestational week to predict the spontaneous abortion risk. J. Obstet. Gynaecol. Res. 2009; 35 (2): 287–292. https://doi.org/10.1111/j.1447-0756.2008.00927.xWie J.H., Choe S., Kim S.J. et al. Sonographic Parameters for Prediction of Miscarriage: Role of 3-Dimensional Volume Measurement. J. Ultrasound Med. 2015; 34 (10): 1777–1784. https://doi.org/10.7863/ultra.15.14.09012Wie J.H., Choe S., Kim S.J. et al. Sonographic Parameters for Prediction of Miscarriage: Role of 3-Dimensional Volume Measurement. J. Ultrasound Med. 2015; 34 (10): 1777–1784. https://doi.org/10.7863/ultra.15.14.09012Тимакина Д.Н., Буланов М.Н., Ефремов В.А. Возможность прогноза ранних пренатальных потерь на основании оценки сердечной деятельности эмбриона в различные сроки беременности. Ультразвуковая и функциональная диагностика. 2018; 3: s41.Timakina D.N., Bulanov M.N., Efremov V.A. Possibility of early prenatal loss prediction based on assessment of embryo heart function in different gestation terms. Ultrasound and Functional Diagnostics. 2018; 3: s41. (In Russian)Тимакина Д.Н., Буланов М.Н., Ефремов В.А. Изучение частоты сердцебиения эмбриона с расчетом порогового значения высокого риска ранних пренатальных потерь без учета точного срока беременности. Ультразвуковая и функциональная диагностика. 2018; 3: s.42Timakina D.N., Bulanov M.N., Efremov V.A. Study of embryo heart rate with calculation of threshold for high risk of early prenatal losses without taking into account of exact gestation term. Ultrasound and Functional Diagnostics. 2018; 3: s. 42. (In Russian)Salvesen K., Abramowicz J., Ter Haar G. et al.; Board of the International Society of Ultrasound in Obstetrics and Gynecology (ISUOG). ISUOG statement on the safe use of Doppler for fetal ultrasound examination in the first 13+6 weeks of pregnancy (updated). Ultrasound Obstet. Gynecol. 2021; 57 (6): 1020. https://doi.org/10.1002/uog.23610Salvesen K., Abramowicz J., Ter Haar G. et al.; Board of the International Society of Ultrasound in Obstetrics and Gynecology (ISUOG). ISUOG statement on the safe use of Doppler for fetal ultrasound examination in the first 13+6 weeks of pregnancy (updated). Ultrasound Obstet. Gynecol. 2021; 57 (6): 1020. https://doi.org/10.1002/uog.23610Hothorn T., Hornik K., Zeileis A. Unbiased Recursive Partitioning: A Conditional Inference Framework. J. Computational Graph. Stat. 2006; 15 (3): 651–674. https://doi.org/10.1198/106186006X133933Hothorn T., Hornik K., Zeileis A. Unbiased Recursive Partitioning: A Conditional Inference Framework. J. Computational Graph. Stat. 2006; 15 (3): 651–674. https://doi.org/10.1198/106186006X133933Клинические рекомендации. Выкидыш (самопроизвольный аборт). Год утверждения (частота пересмотра): 2021. Разработчик клинической рекомендации Российское общество акушеров-гинекологов. Одобрено Научно-практическим Советом Минздрава РФ.Clinical guidelines. Miscarriage (spontaneous abortion). Year of approval (revision frequency): 2021. Clinical practice guideline developer - Russian Society of Obstetrician and Gynecologists Approved by the Applied Research Council, Ministry of Health of the Russian Federation. (In Russian)

The authors declare that there are no conflicts of interest present.