usfdУльтразвуковая и функциональная диагностикаUltrasound & Functional Diagnostics1607-07712408-9494Vidar Ltd.10.24835/1607-0771-2023-1-10-22usfd-3Research ArticleУльтразвуковая диагностика заболеваний внутренних органовGeneral UltrasoundРаспределение фиброэпителиальных опухолей молочной железы в соответствии с категориями BI-RADS по данным ультразвукового исследованияCategorization of fibroepithelial breast tumors according to ultrasound BI-RADS classificationФисенкоЕ. П.FisenkoE. P.

Фисенко Елена Полиектовна – доктор мед. наук, главный научный сотрудник лаборатории ультразвуковой диагностики отдела клинической физиологии, инструментальной и лучевой диагностики

119991 Москва, ГСП-1, Абрикосовский пер., д. 2

Elena P. Fisenko – Doct. of Sci. (Med.), Chief Researcher, Ultrasound Diagnostics Department, of the Department of Clinical Physiology, Instrumental and Radiation Diagnostics

2, Abrikosovsky lane, Moscow 119991

e.fissenko@mail.ruИвановаА. Г.IvanovaA. G.

Иванова Александра Григорьевна – канд. мед. наук, старший научный сотрудник отделения патологической анатомии

119991 Москва, ГСП-1, Абрикосовский пер., д. 2

Aleksandra G. Ivanova – Cand. of Sci. (Med), Ph.D. of the Department of Anatomy I

2, Abrikosovsky lane, Moscow 119991

ФГБНУ “Российский научный центр хирургии им. акад. Б.В. Петровского”РоссияPetrovsky Russian Research Center of SurgeryRussian Federation202313122023011022Copyright © Фисенко Е.П., Иванова А.Г., 20232023Фисенко Е.П., Иванова А.Г.Fisenko E.P., Ivanova A.G.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://usfd.vidar.ru/jour/article/view/3

Среди выявляемой узловой патологии молочной железы наиболее часто встречаются фиброаденомы (ФА), относящиеся к группе фиброэпителиальных опухолей. Простые периканаликулярные ФА, как правило, имеют ультразвуковые признаки доброкачественного образования и не вызывают диагностических сложностей. Длительно существующие периканаликулярные ФА и интраканаликулярные ФА в ходе своего развития приобретают ряд признаков, не характерных для доброкачественных новообразований, что требует проведения дифференциальной диагностики со злокачественными опухолями молочной железы. К группе фиброэпителиальных образований молочной железы еще относят филлоидные опухоли, злокачественные варианты которых встречаются в 20–30% случаев. Четкие лучевые диагностические критерии для дифференциации филлоидных опухолей и фиброаденом, в том числе ультразвуковые, практически отсутствуют, что в итоге затрудняет интерпретацию полученных данных. Во всех случаях выявления подозрительных, атипичных признаков необходимо проводить отбор сомнительных образований молочной железы для выполнения биопсии, применяя для этих целей классификацию BI-RADS. Цель исследования: выявить закономерности распределения различных опухолей фиброэпителиального ряда молочной железы по шкале BI-RADS в зависимости от их ультразвуковой картины. Материал и методы. Обследовано 79 женщин с 86 образованиями молочных желез. Из них 22, выявленные у 15 женщин, составили типичные по ультразвуковой картине ФА размером до 2,0 см, не требующие морфологической оценки (средний возраст пациенток составил 24,2 ± 5,1 года). 64 образования размерами ≥2,0 см удалены хирургическим путем. По данным гистологии они представлены следующим образом: периканаликулярная ФА – 38, интра каналикулярная – 19, филлоидная опухоль (доброкачественная) – 7. Выявленные образования оценивали в В-режиме и режиме цветового допплеровского картирования (ЦДК). Результаты. На основании анализа ультразвуковых критериев, полученных в сочетании В-режима и ЦДК, в категорию BI-RADS 4а с низким риском наличия рака определена большая часть (84,2%) атипичных периканаликулярных ФА. В категории со средним и высоким риском наличия рака BI-RADS 4b и BI-RADS 4с определены 94,7% интраканаликулярных ФА и все филлоидные опухоли. К повышению категории BI-RADS и указанию на необходимость уточнения морфологического состояния образования приводила визуализация атипичных ультразвуковых признаков. Выводы. В В-режиме настораживающими ультразвуковыми признаками следует считать неправильную форму образования, вертикальную пространственную ориентацию, наличие бугристых контуров и нечетких границ, а также формирование акустических теней разной степени выраженности за образованием без наличия в нем крупных кальцинатов; в режиме ЦДК – гиперваскуляризацию образования, выявление отдельных участков опухоли с повышенной васкуляризацией или патологическим сосудистым рисунком. В ФА молочной железы размерами более 3,0 см всегда присутствуют атипичные ультразвуковые признаки, что требует проведения дифференциальной диагностики с филлоидными опухолями и раком молочной железы и указывает на необходимость выполнения морфологической оценки, соответственно определения их в категорию не ниже BI-RADS 4

Among breast masses, the most common are fibroadenomas (FA), which belongs to the group of a fibroepithelial tumors. Simple pericanalicular FA ordinarily shows the ultrasound signs of a benign mass. Long-standing pericanalicular FA and intracanalicular FA as they grow acquire some ultrasound features uncommon for benign lesions, which requires differential diagnosis with malignant breast masses. The group of fibroepithelial breast tumors also includes phyllodes tumors with frequency of malignant variants of 20–30%. Differential diagnosis of phyllodes tumor and fibroadenomas is difficult, due to the lack of the clear radiologic diagnostic criteria (incl. ultrasound). All breast masses that shows suspicious or atypical features should be selected for biopsy, with the use of BI-RADS classification for the biopsy need indication.Objective: to reveal the rules for fibroepithelial breast tumors categorization according to BI-RADS depending on the ultrasound features.Material and methods. A total of 86 breast masses in 79 women were assessed by ultrasound in B-mode and Color Doppler (CDI). Of these, 22 masses in 15 women showed the typical ultrasound pattern of FA up to 2.0 cm in size with no necessary of morphological evaluation (the average age of the patients was 24.2 ± 5.1 years). Surgery performed for 64 lesions ≥2.0 cm in size, postsurgery morphological examination revealed pericanalicular FA – 38, intracanalicular FA –19 and phyllodes tumors (benign) – 7.Results. The majority of atypical pericanalicular FA (84.2%) were categorized as BI-RADS 4а (a low risk of cancer), 94.7% of intracanalicular fibroadenomas and all phyllodes tumors – as BI-RADS 4b and BI-RADS 4c (а high risk of cancer). The identification of suspicious ultrasound signs led to an increase in the BI-RADS category with indications to the morphological evaluation of the mass.Conclusion. As the suspicious ultrasound signs in B-mode should be considered the irregular shape and borders, vertical orientation and inhomogeneous acoustic shadowing in the absence of macrocalcifications, in Color Doppler – diffuse or focal mass hypervascularity or abnormal vascular pattern. The atypical ultrasound pattern commonly presents in large breast fibroadenomas (>3.0 cm in size), requires differential diagnosis with phyllodes tumors and breast cancer and indicates the need of morphological evaluation and categorizing them as not lower than BI-RADS4.

ультразвуковое исследованиеклассификация ВI-RADSфиброэпителиальные опухолиultrasoundBI-RADS Classificationfibroepithelial tumorsfibroadenomaReferencesЗлокачественные новообразования в России в 2019 году (заболеваемость и смертность) / Под ред. А.Д. Каприна, В.В. Старинского, А.О. Шахзадовой. М.: МНИОИ им. П.А. Гер- цена – филиал ФГБУ “НМИЦ радиологии” Минздрава России, 2020.Malignant neoplasms in Russia in 2019 (morbidity and mortality / Eds A.D. Kaprin, V.V. Starinsky, A.O. Shakhzadov. Moscow: P. Hertsen Moscow oncology research institute – Branch of National Medical Research Radiological Centre of the Ministry of Healthcare of the Russian Federation, 2020. (In Russian)Усманова Т.Э., Ильченко Ф.Н., Филатов А.С., Кубышкин А.В. Оптимизация алгоритма диагно- стики доброкачественных узловых образований молочной железы. Опухоли женской репродук- тивной системы. 2016; 12 (1): 32–36. https:// doi.org/10.17650/1994-4098-2016-12-1-32-36Usmanova T.E., Il’chenko F.N., Filatov A.S., Kubyshkin A.V. Optimization of a diagnostic algorithm for benign breast nodules. Tumors of Female Reproductive System. 2016; 12 (1): 32–36. https://doi.org/10.17650/1994-4098-2016-12-1-32-36 (In Russian)Duman L., Gezer N.S., Balcı P., Altay C., Başara I., Durak M.G., Sevinç A.I. Differentiation between phyllodes tumors and fibroadenomas based on mammographic sonographic and MRI features. Breast Care. 2016; 11 (2): 123–127. https://doi.org/10.1159/000444377Duman L., Gezer N.S., Balcı P., Altay C., Başara I., Durak M.G., Sevinç A.I. Differentiation between phyllodes tumors and fibroadenomas based on mammographic sonographic and MRI features. Breast Care. 2016; 11 (2): 123–127. https://doi.org/10.1159/000444377Клинические рекомендации МЗ РФ. Рак молочной железы. 2021. ID: 379Clinical recommendations of the Ministry of Health of the Russian Federation. Mammary cancer. 2021. ID: 379 (In Russian)Agarwal I., Blanco L. WHO classification. PathologyOutlines.com website.http://www.pathologyoutlines.com/topic/breastmalignantwhoclassification.html.Agarwal I., Blanco L. WHO classification. PathologyOutlines.com website.http://www.pathologyoutlines.com/topic/breastmalignantwhoclassification.html.Серебрякова С.В., Труфанов Г.Е., Фокин В.А., Юхно Е.А. Магнитно-резонансная семиотика фиброаденом молочной железы. Опухоли женской репродуктивной системы. 2010; 2: 4–9. https://doi.org/10.17650/1994-4098-2010-0-2-4-9Serebryakova S.V., Trufanov G.E., Fokin V.A., Yukhno E.A. Magnetic resonance semiotics of breast fibroadenomas. Tumors of Female Reproductive System. 2010; 2: 4–9. https://doi.org/10.17650/1994-4098-2010-0-2-4-9 (In Russian)Заболотская Н.В. Ультразвуковое исследование в маммологии. М.: СТРОМ, 2019. 208 с. 8. Струков А.И., Серов В.В. Патологическая анатомия / Под ред. И.С. Паукова. М.: ГЭОТАР, 2021. 880 с.Zabolotskaya N.V. Ultrasound examination in mammology. M .: STROM, 2019. 208 p. (In Russian) 8. Strukov A.I., Serov V.V. Pathological anatomy / Ed. I.S. Paukov. M.: GEOTAR, 2021. 880 p. (In Russian)Thakur B., Misra V. Clinicohistopathological features of Fibroadenoma Breast in patients less than 20 years of age and its comparison with elder patients. IOSR Journal of Nursing and Health Science (IOSR-JNHS). 3 (5): 67–71. https://doi.org/10.9790/1959-03516771Thakur B., Misra V. Clinicohistopathological features of Fibroadenoma Breast in patients less than 20 years of age and its comparison with elder patients. IOSR Journal of Nursing and Health Science (IOSR-JNHS). 3 (5): 67–71. https://doi.org/10.9790/1959-03516771Зикиряходжаев А.Д., Широких И.М., Харченко Н.В., Запиров Г.М., Сарибекян Э.К., Аблицова Н.В., Ермаков А.В., Кунда М.А., Сидоренко В.С., Геворгян Г.С. Филлоидные опухоли молочных желез. Современное состояние проблемы. Исследования и практика в медицине. 2017; 4 (2): 13–22. https://doi.org/10.17709/2409-2231-2017-4-2-2Zikiryakhodzhaev A.D., Shirokikh I.M., Kharchenko N.V., Zapirov G.M., Saribekyan E.K., Ablitsova N.V., Ermakov A.V., Kunda M.A., Sidorenko V.S., Gevorgyan H.S. Phylloid tumors of mammary glands. Current state of the problem. Research’n Practical Medicine Journal. 2017; 4 (2): 13–22. https://doi.org/10.17709/2409-2231-2017-4-2-2 (In Russian)Bogach J., Shakeel S., Wright F.C., Hong N.J.L. Phyllodes Tumors: A Scoping Review of the Literature. Ann. Surg. Oncol. 2022; 29 (1): 446–459. https://doi.org/10.1245/s10434-021-10468-2Bogach J., Shakeel S., Wright F.C., Hong N.J.L.Di Liso E., Bottosso M., Lo Mele M., Tsvetkova V., Dieci M.V., Miglietta F., Falci C., Faggioni G., Tasca G., Giorgi C.A., Giarratano T., Mioranza E., Michieletto S., Saibene T., Dei Tos A.P., Conte P., Guarneri V. Prognostic factors in phyllodes tumours of the breast: retrospective study on 166 consecutive cases. ESMO Open. 2020; 5 (5): e000843. https://doi.org/10.1016/j.annonc.2020.03.228Phyllodes Tumors: A Scoping Review of the Literature. Ann. Surg. Oncol. 2022; 29 (1): 446–459. https://doi.org/10.1245/s10434-021-10468-2Семиглазов В.В., Ван Шу, Табагуа Т.Т., Семиглазова Т.Ю. Диагностика и лечение филлоидных опухолей молочной железы. Вопросы онкологии. 2016; 62 (3): 552–559.Di Liso E., Bottosso M., Lo Mele M., Tsvetkova V., Dieci M.V., Miglietta F., Falci C., Faggioni G., Tasca G., Giorgi C.A., Giarratano T., Mioranza E., Michieletto S., Saibene T., Dei Tos A.P., Conte P., Guarneri V. Prognostic factors in phyllodes tumours of the breast: retrospective study on 166 consecutive cases. ESMO Open. 2020; 5 (5): e000843. https://doi.org/10.1016/j.annonc.2020.03.228Ohashi R., Matsubara M., Watarai Y., Yanagihara K., Yamashita K., Tsuchiya S., Takei H., Naito Z. Cytological features of complex type fibroadenoma in comparison with non-complex type fibroadenoma. Breast Cancer. 2016; 23 (5): 724– 731. https://doi.org/10.1007/s12282-015-0632-9Semiglazov V.V., Wang Shu, Tabagua T.T., Semiglazova T.Yu. Diagnostics and treatment of phylloid breast tumors. Voprosy Oncologii. 2016; 62 (3): 552–559. (In Russian)Nguyen Q.D., Krider S.O., Roberts J.T., Posleman Monetto F.E., He J. Fibroepithelial Lesion Initially Believed to Be Fibroadenoma, but Interval Growth Consistent With Phyllodes Tumor. Cureus. 2020; 12 (9): e10363. https://doi.org/10.7759/cureus.10363Ohashi R., Matsubara M., Watarai Y., Yanagihara K., Yamashita K., Tsuchiya S., Takei H., Naito Z. Cytological features of complex type fibroadenoma in comparison with non-complex type fibroadenoma. Breast Cancer. 2016; 23 (5): 724– 731. https://doi.org/10.1007/s12282-015-0632-9Abe М., Miyata S., Nishimura S., Iijima K., Makita M., Akiyama F., Iwase T. Malignant transformation of breast fibroadenoma to malignant phyllodes tumor: long-term outcome of 36 malignant phyllodes tumors. Breast Cancer. 2011; 18: 268–272. https://doi.org/10.1007/s12282-009-0185-xNguyen Q.D., Krider S.O., Roberts J.T., Posleman Monetto F.E., He J. Fibroepithelial Lesion Initially Believed to Be Fibroadenoma, but Interval Growth Consistent With Phyllodes Tumor. Cureus. 2020; 12 (9): e10363. https://doi.org/10.7759/cureus.10363Mishima C., Kagara N., Tanei T., Naoi Y., Shimoda M., Shimomura A., Shimazu K., Kim S.J., Noguchi S. Mutational analysis of MED12 in fibroadenomas and phyllodes tumors of the breast by means of targeted next-generation sequencing. Breast Cancer Res. Treat. 2015; 152 (2): 305–312. https://doi.org/10.1007/s10549-015-3469-1Abe М., Miyata S., Nishimura S., Iijima K., Makita M., Akiyama F., Iwase T. Malignant transformation of breast fibroadenoma to malignant phyllodes tumor: long-term outcome of 36 malignant phyllodes tumors. Breast Cancer. 2011; 18: 268–272. https://doi.org/10.1007/s12282-009-0185-xШу В., Артемьева А.С., Бусько Е.А., Семигла- зов В.В., Семиглазова Т.Ю. Проблемы диагностики и лечения фиброэпителиальных и неэпителиальных опухолей молочной железы. Опухоли женской репродуктивной системы. 2017; 13 (1): 10–13. https://doi.org/10.17650/1994-4098-2017-13-1-10-13Mishima C., Kagara N., Tanei T., Naoi Y., Shimoda M., Shimomura A., Shimazu K., Kim S.J., Noguchi S. Mutational analysis of MED12 in fibroadenomas and phyllodes tumors of the breast by means of targeted next-generation sequencing. Breast Cancer Res. Treat. 2015; 152 (2): 305–312. https://doi.org/10.1007/s10549-015-3469-1Tummidi S., Kothari K., Agnihotri M., Naik L., Sood P. Fibroadenoma versus phyllodes tumor: a vexing problem revisited! BMC Cancer. 2020; 20 (1): 648. https://doi.org/10.1186/s12885-020-07129-0Shu V., Artemieva A.S., Busco E.A., Semiglazov V.V., Semiglazova T.Yu. Problems of diagnostics and treatment of the epithelial and nonepithelial breast tumors. Tumors of female reproductive system. 2017; 13 (1): 10–13. https://doi.org/10.17650/1994-4098-2017-13-1-10-13 (In Russian)Basara Akin I., Ozgul H., Simsek K., Altay C., Secil M., Balci P. Texture analysis of ultrasound images to differentiate simple fibroadenomas from complex fibroadenomas and benign phyllodes tumors. J. Ultrasound Med. 2020; 24: 24. https://doi.org/10.1002/jum.15304Tummidi S., Kothari K., Agnihotri M., Naik L., Sood P. Fibroadenoma versus phyllodes tumor: a vexing problem revisited! BMC Cancer. 2020; 20 (1): 648. https://doi.org/10.1186/s12885-020-07129-0Фисенко Е.П., Постнова Н.А., Ветшева Н.Н. Классификация BI-RADS в ультразвуковой диагностике новообразований молочной железы. Методическое пособие для врачей ультразвуковой диагностики. М.: СТРОМ, 2018. 36 с.Basara Akin I., Ozgul H., Simsek K., Altay C., Secil M., Balci P. Texture analysis of ultrasound images to differentiate simple fibroadenomas from complex fibroadenomas and benign phyllodes tumors. J. Ultrasound Med. 2020; 24: 24. https://doi.org/10.1002/jum.15304Sklair-Levy M., Sella T., Alweiss T., Craciun I., Libson E., Mally B. Incidence and Management of Complex Fibroadenomas. Am. J. Roentgenol. 2008; 190 (1): 214–218. https://doi.org/10.2214/AJR.07.2330Fisenko E.P., Postnova N.A., Vetsheva N.N. BI-RADS classification in ultrasound diagnostics of breast neoplasms. Methodological guide for doctors of ultrasound diagnostics. M.: STROM, 2018. 36 p. (In Russian)Корженкова Г.П. Диагностическое значение категорий BI-RADS в ведении пациенток с доброкачественной патологией молочных желез. Опухоли женской репродуктивной системы. 2016; 12 (4): 10–16. https://doi.org/10.17650/1994-4098-2016-12-4-10-16Sklair-Levy M., Sella T., Alweiss T., Craciun I., Libson E., Mally B. Incidence and Management of Complex Fibroadenomas. Am. J. Roentgenol. 2008; 190 (1): 214–218. https://doi.org/10.2214/AJR.07.2330D’Orsi C.J., Sickles E.A., Mendelson E.B. et al. ACR BI-RADS atlas, Breast Imaging Reporting and Data System. Reston, Va: American College of Radiology, 2013.Korzhenkova G.P. Diagnostic value of BI-RADS categories in the management of patients with benign breast pathology. Tumors of Female Reproductive System. 2016; 12 (4): 10–16. https://doi.org/10.17650/1994-4098-2016-12-4-10-16 (In Russian)D’Orsi C.J., Sickles E.A., Mendelson E.B. et al. ACR BI-RADS atlas, Breast Imaging Reporting and Data System. Reston, Va: American College of Radiology, 2013.D’Orsi C.J., Sickles E.A., Mendelson E.B. et al. ACR BI-RADS atlas, Breast Imaging Reporting and Data System. Reston, Va: American College of Radiology, 2013.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.