usfdУльтразвуковая и функциональная диагностикаUltrasound & Functional Diagnostics1607-07712408-9494Vidar Ltd.10.24835/1607-0771-2021-4-38-56usfd-67Research ArticleУльтразвуковая диагностика заболеваний сердца и сосудовCardiovascular UltrasoundВихревые турбулентные потоки и скручивание левого желудочка у детей в возрасте от одного года до пяти лет, рожденных недоношенными с низкой, очень низкой и экстремально низкой массой телаVortex flows and left ventricular twist in children aged one to five years old, born prematurely with low, very low, and extremely low birth weighthttps://orcid.org/0000-0002-3081-9477ПавлюковаЕ. Н.PavlyukovaE. N.pavlyukovaelena@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5550-5925КолосоваМ. В.KolosovaM. V.noemail@neicon.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7556-9379НеклюдоваГ. В.NeklyudovaG. V.noemail@neicon.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7011-4316КарповР. С.KarpovR. S.noemail@neicon.ruФГБНУ “Томский национальный исследовательский медицинский центр Российской академии наук”РоссияTomsk National Research Medical Center of the Russian Academy of SciencesRussian FederationФГБОУ ВО “Сибирский государственный медицинский университет” Министерства здравоохранения Российской ФедерацииРоссияSiberian State Medical UniversityRussian Federation202103022024043856Copyright © Павлюкова Е.Н., Колосова М.В., Неклюдова Г.В., Карпов Р.С., 20242024Павлюкова Е.Н., Колосова М.В., Неклюдова Г.В., Карпов Р.С.Pavlyukova E.N., Kolosova M.V., Neklyudova G.V., Karpov R.S.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://usfd.vidar.ru/jour/article/view/67

Цель: изучение характера вихревых потоков при различных типах скручивания левого желудочка в систолу у детей в возрасте от одного года до пяти лет, рожденных недоношенными с низкой, очень низкой и экстремально низкой массой тела. Материал и методы: обследовано 25 детей в возрасте от 1 года до 5 лет, рожденных недоношенными с низкой, очень низкой и экстремально низкой массой тела. Ультразвуковое исследование сердца выполнено на системе Vivid Е95 (GE Healthcare, США) с использованием ма тричного датчика M5S (1,5-4,6 МГц) по стандартной методике. Кроме того, с по мощью двухмерной спекл-трекинг эхокардиографии оценены типы скручивания левого желудочка, а с помощью технологии blood speckle imaging - потокогенная составляющая (характер вихревых потоков в конце диастолы и в фазу изометрического сокращения). Результаты: первый тип скручивания (взрослый) отмечался у 11 из 25 (44%) детей, второй (детский) - у 4 (16%), третий (вариант детского) - у 4 (16%), четвертый (реверсивный) - у 6 (24%). Для первого (взрослого) типа скручивания левого желудочка (n = 11) в конце диастолы характерен доминирующий поток по направлению к верхушке вдоль задней стенки левого желудочка, далее поток крови движется по межжелудочковой перегородке в сторону аорты. В фазу изометрического сокращения кровоток состоит из двух вихревых потоков, один из которых на верхушке, другой - на уровне папиллярных мышц. При втором и третьем (детских) типах скручивания левого желудочка (n = 8) в конце диастолы вихревой поток направлен в сторону верхушечного сегмента межжелудочковой перегородки, где делает поворот по направлению к задней стенке левого желудочка до уровня задне медиальной папиллярной мышцы, а затем движется по направлению к аорте. При втором типе скручивания левого желудочка (n = 4) в фазу изометрического сокращения вихревой поток направлен от задней стенки в сторону межжелудочковой перегородки, второй поток на уровне папиллярных мышц отсутствует. При третьем типе скручивания левого желудочка (n = 4) в фазу изометрического сокращения доминирующий вихрь формируется на уровне папиллярных мышц по направлению к межжелудочковой перегородке, затем перемещается к верхушке, где образовывает завиток на стороне задней стенки левого желудочка на уровне верхушечных сегментов. При четвертом (реверсивном) типе скручивания левого желудочка (n = 6) в конце диастолы наблюдался рассыпной вихревой поток (по типу салюта) без выделения доминирующего вихря. В фазу изометрического сокращения регистрировался один вихревой поток, захватывающий уровни верхушки, папиллярных мышц и частично базальных сегментов. Выводы: развитие различных вариантов вихревых потоков у детей в возрасте от одного года до пяти лет, рожденных недоношенными с низкой, очень низкой и экстремально низкой массой тела, является неотъемлемой частью процесса постнатального онтогенеза детского сердца при условии наличия фактора преждевременных родов в анамнезе.

Objective: to analyze the vortex flows in different types of left ventricular (LV) twist in systole in children aged from one to five years old, born prematurely with low, very low, and extremely low birth weight. Material and methods: echocardiography was performed in 25 children aged from one to five years, born with low, very low, and extremely low body weight, with the use of Vivid E95 (GE Healthcare, USA) on the standard protocol. Additionally, the types of LV twist were assessed with 2D speckle tracking imaging, and the flow related component (type of vortex flow at the end of diastole and in period of isometric contraction) with blood speckle imaging. Results: the first type (adult type) of LV twist were found in 11 of 25 children (44%), the second type (children’s type) - in 4 (16%), the third type (variant of children’s type) - in 4 (16%), and the fourth type (reverse type or negative apical rotation) - in 6 (24%). The first type (n = 11) characterized by a dominant apex directional flow along the posterior wall of the LV at the end of diastole, following by movement along the interventricular septum (IVS) towards the aorta. During the period of isometric contraction, the blood flow consists of two vortex flows, one at the apex and the other at the level of the papillary muscles. In the second and third types (n = 8) the vortex flow at the end of diastole is directed towards the apical segment of the IVS, where it turns towards the posterior wall of the LV up to the level of the posteromedial papillary muscle, and then moves towards the aorta. During the period of isometric contraction, in the second type of LV twist (n = 4), the vortex flow is directed from the posterior wall towards the IVS, the second flow at the level of papillary muscles is absent. During the same period in the third type (n = 4), the dominant vortex flow arises at the level of the papillary muscles in the direction of the IVS, then moves toward the apex, forming a curl at the level of the apical segment of LV posterior wall. In the fourth type of LV twist (n = 6) there was a multidirectional vortex flow (firework-like) at the end of diastole, with no dominant vortex. In the period of isometric contraction, only one vortex flow was observed, propagating at the level of the apex, papillary muscles, and partially basal segments. Conclusion: the arising of various types of vortex flows in children aged from one to five years, born with low, very low, and extremely low birth weight, is an integral part of the process of the child’s heart postnatal ontogenesis in case preterm birth anamnesis.

двухмерная спеклтрекинг эхокардиографияротация левого желудочкаскручивание левого желудочкавихревой потокнедоношенные детидетирожденные с очень низкой массой теладетирожденные с экстремально низкой массой телаblood speckle imagingReferencesNyrnes S.A., Fadnes S., Wigen M.S., Mertens L., Lovstakken L. Blood speckle-tracking based on high-frame rate ultrasound imaging in pediatric cardiology. J. Am. Soc. Echocardiogr. 2020; 33 (4): 493-503.e5. https://doi.org/10.1016/j.echo.2019.11.003Nyrnes S.A., Fadnes S., Wigen M.S., Mertens L., Lovstakken L. Blood speckle-tracking based on high-frame rate ultrasound imaging in pediatric cardiology. J. Am. Soc. Echocardiogr. 2020; 33 (4): 493-503.e5. https://doi.org/10.1016/j.echo.2019.11.003Pedrizzetti G., Martiniello A.R., Bianchi V., D’Onofrio A., Caso P., Tonti G. Cardiac fluid dynamics anticipates heart adaptation. J. Biomech. 2015; 48 (2): 388-391. https://doi.org/10.1016/j.jbiomech.2014.11.049Pedrizzetti G., Martiniello A.R., Bianchi V., D’Onofrio A., Caso P., Tonti G. Cardiac fluid dynamics anticipates heart adaptation. J. Biomech. 2015; 48 (2): 388-391. https://doi.org/10.1016/j.jbiomech.2014.11.049Сандриков В.А., Дземешкевич С.Л., Кулагина Т.Ю., Ятченко А.Н., Ван Е.Ю. Неинвазивная регистрация турбулентных потоков в левом желудочке. Хирургия.Журнал им.Н.И.Пирогова. 2013; 2: 45-48.Сандриков В.А., Дземешкевич С.Л., Кулагина Т.Ю., Ятченко А.Н., Ван Е.Ю. Неинвазивная регистрация турбулентных потоков в левом желудочке. Хирургия.Журнал им.Н.И.Пирогова. 2013; 2: 45-48.De Waal K., Phad N., Collins N., Boyle A. Cardiac remodeling in preterm infants with prolonged exposure to a patent ductus arteriosus. Congenit. Heart Dis. 2017; 12 (3): 364-372.De Waal K., Phad N., Collins N., Boyle A. Cardiac remodeling in preterm infants with prolonged exposure to a patent ductus arteriosus. Congenit. Heart Dis. 2017; 12 (3): 364-372.Arvidsson P.M., Kovacs S.J., Toger J., Borgquist R., Heiberg E., Carlsson M., Arheden H. Vortex ring behavior provides the epigenetic blue-print for the human heart. Sci. Rep. 2016; 6: 22021. https://doi.org/10.1038/srep22021Arvidsson P.M., Kovacs S.J., Toger J., Borgquist R., Heiberg E., Carlsson M., Arheden H. Vortex ring behavior provides the epigenetic blue-print for the human heart. Sci. Rep. 2016; 6: 22021. https://doi.org/10.1038/srep22021Bermejo J., Benito Y., Alhama M., Yotti R., Martinez-Legazpi P., Del Villar C.P., Perez- David E., Gonzalez-Mansilla A., Santa-Marta C., Barrio A., Fernandez-Aviles F., Del Alamo J.C.Intraventricular vortex properties in nonischemic dilated cardiomyopathy. Am. J. Physiol. Heart Circ. Physiol. 2014; 306 (5): H718-H729. https://doi.org/10.1152/ajpheart.00697.2013Bermejo J., Benito Y., Alhama M., Yotti R., Martinez-Legazpi P., Del Villar C.P., Perez- David E., Gonzalez-Mansilla A., Santa-Marta C., Barrio A., Fernandez-Aviles F., Del Alamo J.C.Intraventricular vortex properties in nonischemic dilated cardiomyopathy. Am. J. Physiol. Heart Circ. Physiol. 2014; 306 (5): H718-H729. https://doi.org/10.1152/ajpheart.00697.2013Abe H., Caracciolo G., Kheradvar A., Pedrizzetti G., Khandheria B.K., Narula J., Sengupta P.P. Contrast echocardiography for assessing left ventricular vortex strength in heart failure: a prospective cohort study. Eur. Heart J. Cardiovasc. Imaging. 2013; 14 (11): 1049-1060. https://doi.org/10.1093/ehjci/jet049Abe H., Caracciolo G., Kheradvar A., Pedrizzetti G., Khandheria B.K., Narula J., Sengupta P.P. Contrast echocardiography for assessing left ventricular vortex strength in heart failure: a prospective cohort study. Eur. Heart J. Cardiovasc. Imaging. 2013; 14 (11): 1049-1060. https://doi.org/10.1093/ehjci/jet049Сандриков В.А., Кулагина Т.Ю., Крылов А.С., Ятченко А.М. Потоки крови в левом желудочке как предикторы дисфункции миокарда у больных дилатационной кардиомиопатией. Российский кардиологический журнал. 2014; 5: 7-12. https://doi.org/10.15829/1560-4071-2014-5-7-12Сандриков В.А., Кулагина Т.Ю., Крылов А.С., Ятченко А.М. Потоки крови в левом желудочке как предикторы дисфункции миокарда у больных дилатационной кардиомиопатией. Российский кардиологический журнал. 2014; 5: 7-12. https://doi.org/10.15829/1560-4071-2014-5-7-12Matsuura K., Shiraishi K., Sato K., Shimada K., Goya S., Uemura A., Ifuku M., Iso T., Takahashi K., Tanaka R. Left ventricular vortex and intraventricular pressure difference in dogs under various loading conditions. Am. J. Physiol. Heart Circ. Physiol. 2019; 316 (4): H882-H888. https://doi.org/10.1152/ajpheart.00686.2018Matsuura K., Shiraishi K., Sato K., Shimada K., Goya S., Uemura A., Ifuku M., Iso T., Takahashi K., Tanaka R. Left ventricular vortex and intraventricular pressure difference in dogs under various loading conditions. Am. J. Physiol. Heart Circ. Physiol. 2019; 316 (4): H882-H888. https://doi.org/10.1152/ajpheart.00686.2018Carr H., Cnattingius S., Granath F., Ludvigsson J.F., Edstedt Bonamy A.K. Preterm birth and risk of heart failure up to early adulthood. J. Am. Coll. Cardiol. 2017; 69 (21): 2634-2642. https://doi.org/10.1016Zj.jacc.2017.03.572Carr H., Cnattingius S., Granath F., Ludvigsson J.F., Edstedt Bonamy A.K. Preterm birth and risk of heart failure up to early adulthood. J. Am. Coll. Cardiol. 2017; 69 (21): 2634-2642. https://doi.org/10.1016Zj.jacc.2017.03.572Dabiri J.O., Gharib M. The role of optimal vortex formation in biological fluid transport. Proc. Biol. Sci. 2005; 272 (1572): 1557-1560. https://doi.org/10.1098/rspb.2005.3109Dabiri J.O., Gharib M. The role of optimal vortex formation in biological fluid transport. Proc. Biol. Sci. 2005; 272 (1572): 1557-1560. https://doi.org/10.1098/rspb.2005.3109Gharib M., Rambod E., Kheradvar A., Sahn D.J., Dabiri J.O. Optimal vortex formation as an index of cardiac health. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006; 103 (16): 6305-6308. https://doi.org/10.1073/pnas.0600520103Gharib M., Rambod E., Kheradvar A., Sahn D.J., Dabiri J.O. Optimal vortex formation as an index of cardiac health. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006; 103 (16): 6305-6308. https://doi.org/10.1073/pnas.0600520103Stugaard M., Koriyama H., Katsuki K., Masuda K., Asanuma T., Takeda Y., Sakata Y., Itatani K., Nakatani S. Energy loss in the left ventricle obtained by vector flow mapping as a new quantitative measure of severity of aortic regurgitation: a combined experimental and clinical study. Eur. Heart J. Cardiovasc. Imaging. 2015; 16 (7): 723730. https://doi.org/10.1093/ehjci/jev035Stugaard M., Koriyama H., Katsuki K., Masuda K., Asanuma T., Takeda Y., Sakata Y., Itatani K., Nakatani S. Energy loss in the left ventricle obtained by vector flow mapping as a new quantitative measure of severity of aortic regurgitation: a combined experimental and clinical study. Eur. Heart J. Cardiovasc. Imaging. 2015; 16 (7): 723730. https://doi.org/10.1093/ehjci/jev035Schafer M., Humphries S., Stenmark K.R., Kheyfets V.O., Buckner J.K., Hunter K.S., Fenster B.E. 4D-flow cardiac magnetic resonancederived vorticity is sensitive marker of left ventricular diastolic dysfunction in patients with mild-to-moderate chronic obstructive pulmonary disease. Eur. Heart J. Cardiovasc. Imaging. 2018; 19 (4): 415-424. https://doi.org/10.1093/ehjci/jex069Schafer M., Humphries S., Stenmark K.R., Kheyfets V.O., Buckner J.K., Hunter K.S., Fenster B.E. 4D-flow cardiac magnetic resonancederived vorticity is sensitive marker of left ventricular diastolic dysfunction in patients with mild-to-moderate chronic obstructive pulmonary disease. Eur. Heart J. Cardiovasc. Imaging. 2018; 19 (4): 415-424. https://doi.org/10.1093/ehjci/jex069Fadnes S., Nyrnes S.A., Torp H., Lovstakken L. Shunt flow evaluation in congenital heart disease based on two-dimensional speckle tracking. Ultrasound Med. Biol. 2014; 40 (10): 2379-2391. https://doi.org/10.1016/j.ultrasmedbio.2014.03.029Fadnes S., Nyrnes S.A., Torp H., Lovstakken L. Shunt flow evaluation in congenital heart disease based on two-dimensional speckle tracking. Ultrasound Med. Biol. 2014; 40 (10): 2379-2391. https://doi.org/10.1016/j.ultrasmedbio.2014.03.029Fadnes S., Wigen M.S., Nyrnes S.A., Lovstakken L. In vivo intracardiac vector flow imaging using phased array transducers for pediatric cardiology. IEEE Trans. Ultrason. Ferroelectr. Freq. Control. 2017; 64 (9): 1318-1326. https://doi.org/10.1109/tuffc.2017.2689799Fadnes S., Wigen M.S., Nyrnes S.A., Lovstakken L. In vivo intracardiac vector flow imaging using phased array transducers for pediatric cardiology. IEEE Trans. Ultrason. Ferroelectr. Freq. Control. 2017; 64 (9): 1318-1326. https://doi.org/10.1109/tuffc.2017.2689799Павлюкова Е.Н., Колосова М.В., Унашева А.И., Карпов Р.С. Ротация и скручивание левого желудочка у здоровых детей и подростков, рожденных доношенными. Ультразвуковая и функциональная диагностика. 2017; 1: 39-53.Павлюкова Е.Н., Колосова М.В., Унашева А.И., Карпов Р.С. Ротация и скручивание левого желудочка у здоровых детей и подростков, рожденных доношенными. Ультразвуковая и функциональная диагностика. 2017; 1: 39-53.Павлюкова Е.Н., Колосова М.В., Неклюдова Г.В., Карпов Р.С. Механика левого желудочка у детей в возрасте от одного года до пяти лет, рожденных с очень низкой и экстремально низкой массой тела. Ультразвуковая и функциональная диагностика. 2020; 3: 74-90. https://doi.org/10.24835/1607-0771-2020-3-74-90Павлюкова Е.Н., Колосова М.В., Неклюдова Г.В., Карпов Р.С. Механика левого желудочка у детей в возрасте от одного года до пяти лет, рожденных с очень низкой и экстремально низкой массой тела. Ультразвуковая и функциональная диагностика. 2020; 3: 74-90. https://doi.org/10.24835/1607-0771-2020-3-74-90Lang R.M., Badano L.P., Mor-Avi V., Afilalo J., Armstrong A., Ernande L., Flachskampf F.A., Foster E., Goldstein S.A., Kuznetsova T., Lancellotti P., Muraru D., Picard M.H., Rietzschel E.R., Rudski L., Spencer K.T., Tsang W., Voigt J.U. Recommendations for cardiac chamber quantification by echocardiography in adults: an update from the American Society of Echocardiography and the European Association of Cardiovascular Imaging. Eur. Heart J. Cardiovasc. Imaging. 2015; 16 (3): 233-270. https://doi.org/10.1093/ehjci/jev014Lang R.M., Badano L.P., Mor-Avi V., Afilalo J., Armstrong A., Ernande L., Flachskampf F.A., Foster E., Goldstein S.A., Kuznetsova T., Lancellotti P., Muraru D., Picard M.H., Rietzschel E.R., Rudski L., Spencer K.T., Tsang W., Voigt J.U. Recommendations for cardiac chamber quantification by echocardiography in adults: an update from the American Society of Echocardiography and the European Association of Cardiovascular Imaging. Eur. Heart J. Cardiovasc. Imaging. 2015; 16 (3): 233-270. https://doi.org/10.1093/ehjci/jev014Sommer G., Schriefl A.J., Andra M., Sacherer M., Viertler C., Wolinski H., Holzapfel G.A. Biomechanical properties and microstructure of human ventricular myocardium. Acta Biomater. 2015; 24: 172-192. https://doi.org/10.1016/j.actbio.2015.06.031Sommer G., Schriefl A.J., Andra M., Sacherer M., Viertler C., Wolinski H., Holzapfel G.A. Biomechanical properties and microstructure of human ventricular myocardium. Acta Biomater. 2015; 24: 172-192. https://doi.org/10.1016/j.actbio.2015.06.031Багаев С.Н., Захаров В.Н., Орлов В.А. О необходимости винтового движения крови. Российский журнал биомеханики. 2002; 6 (4): 30-51.Багаев С.Н., Захаров В.Н., Орлов В.А. О необходимости винтового движения крови. Российский журнал биомеханики. 2002; 6 (4): 30-51.Михайлов С.Б. Клиническая анатомия сердца. М.: Медицина, 1987. 288 с.Михайлов С.Б. Клиническая анатомия сердца. М.: Медицина, 1987. 288 с.Cox D.J., Bai W., Price A.N., Edwards A.D., Rueckert D., Groves A.M. Ventricular remodeling in pre term infants: computational cardiac magnetic resonance atlasing shows significant early remodeling of the left ventricle. Pediatr. Res. 2019; 85 (6): 807-815. https://doi.org/10.1038/s41390-018-0171-0Cox D.J., Bai W., Price A.N., Edwards A.D., Rueckert D., Groves A.M. Ventricular remodeling in pre term infants: computational cardiac magnetic resonance atlasing shows significant early remodeling of the left ventricle. Pediatr. Res. 2019; 85 (6): 807-815. https://doi.org/10.1038/s41390-018-0171-0Kulkarni A., Morisawa D., Gonzalez D., Kheradvar A. Age-related changes in diastolic function in children: Echocardiographic association with vortex formation time. Echocardiography. 2019; 36 (10): 1869-1875. https://doi.org/10.1111/echo.14479Kulkarni A., Morisawa D., Gonzalez D., Kheradvar A. Age-related changes in diastolic function in children: Echocardiographic association with vortex formation time. Echocardiography. 2019; 36 (10): 1869-1875. https://doi.org/10.1111/echo.14479Моталин С.Б. Формирование системы обеспечения закрученных потоков крови на этапах онтогенеза: Дис.. докт. мед. наук. Астрахань: Астраханская государственная медицинская академия, 2005.Моталин С.Б. Формирование системы обеспечения закрученных потоков крови на этапах онтогенеза: Дис.. докт. мед. наук. Астрахань: Астраханская государственная медицинская академия, 2005.Ромбальская А.Р. К вопросу о строении мясистых трабекул сердца человека. Медицинский журнал. 2008;4:117-120.Ромбальская А.Р. К вопросу о строении мясистых трабекул сердца человека. Медицинский журнал. 2008;4:117-120.Jolley M.A., Ghelani S.J., Adar A., Harrild D.M. Three-dimensional mitral valve morphology and age-related trends in children and young adults with structurally normal hearts using transthoracic echocardiography. J. Am. Soc. Echocardiogr. 2017; 30 (6): 561-571. https://doi.org/10.1016/j.echo.2017.01.018Jolley M.A., Ghelani S.J., Adar A., Harrild D.M. Three-dimensional mitral valve morphology and age-related trends in children and young adults with structurally normal hearts using transthoracic echocardiography. J. Am. Soc. Echocardiogr. 2017; 30 (6): 561-571. https://doi.org/10.1016/j.echo.2017.01.018Jolley M.A., Hammer P.E., Ghelani S.J., Adar A., Sleeper L.A., Lacro R.V., Marx G.R., Nathan M., Harrild D.M. Three-dimensional mitral valve morphology in children and young adults with Marfan syndrome. J. Am. Soc. Echocardiogr. 2018; 31 (11): 1168-1177.e1. https://doi.org/10.1016/j.echo.2018.06.009Jolley M.A., Hammer P.E., Ghelani S.J., Adar A., Sleeper L.A., Lacro R.V., Marx G.R., Nathan M., Harrild D.M. Three-dimensional mitral valve morphology in children and young adults with Marfan syndrome. J. Am. Soc. Echocardiogr. 2018; 31 (11): 1168-1177.e1. https://doi.org/10.1016/j.echo.2018.06.009Saremi F., Sanchez-Quintana D., Mori S., Muresian H., Spicer D.E., Hassani C., Anderson R.H. Fibrous skeleton of the heart: anatomic overview and evaluation of pathologic conditions with CT and MR imaging. Radiographics. 2017; 37 (5): 13301351. https://doi.org/10.1148/rg.2017170004Saremi F., Sanchez-Quintana D., Mori S., Muresian H., Spicer D.E., Hassani C., Anderson R.H. Fibrous skeleton of the heart: anatomic overview and evaluation of pathologic conditions with CT and MR imaging. Radiographics. 2017; 37 (5): 13301351. https://doi.org/10.1148/rg.2017170004Oliveira D., Srinivasan J., Espino D., Buchan K., Dawson D., Shepherd D. Geometric description for the anatomy of the mitral valve: A review. J. Anat. 2020; 237 (2): 209-224. https://doi.org/10.1111/joa.13196Oliveira D., Srinivasan J., Espino D., Buchan K., Dawson D., Shepherd D. Geometric description for the anatomy of the mitral valve: A review. J. Anat. 2020; 237 (2): 209-224. https://doi.org/10.1111/joa.13196Seo J.H., Vedula V., Abraham T., Lardo A., Dawoud F., Luo H., Mittal R. Effect of the mitral valve on diastolic flow patterns. Phys. Fluids. 2014; 26(12): 121901. https://doi.org/10.1063/1.4904094Seo J.H., Vedula V., Abraham T., Lardo A., Dawoud F., Luo H., Mittal R. Effect of the mitral valve on diastolic flow patterns. Phys. Fluids. 2014; 26(12): 121901. https://doi.org/10.1063/1.4904094Smerup M., Nielsen E., Agger P., Frandsen J., Vestergaard-Poulsen P., Andersen J., Nyengaard J., Pedersen M., Ringgaard S., Hjortdal V., Lunkenheimer P.P., Anderson R.H. The three-dimensional arrangement of the myocytes aggregated together within the mammalian ventricular myocardium. Anat. Rec. (Hoboken). 2009; 292 (1): 1-11. https://doi.org/10.1002/ar.20798Smerup M., Nielsen E., Agger P., Frandsen J., Vestergaard-Poulsen P., Andersen J., Nyengaard J., Pedersen M., Ringgaard S., Hjortdal V., Lunkenheimer P.P., Anderson R.H. The three-dimensional arrangement of the myocytes aggregated together within the mammalian ventricular myocardium. Anat. Rec. (Hoboken). 2009; 292 (1): 1-11. https://doi.org/10.1002/ar.20798Sanchez-Quintana D., Garcia-Martinez V., Climent V., Hurle J.M. Morphological changes in the normal pattern of ventricular myoarchitecture in the developing human heart. Anat. Rec. 1995; 243 (4): 483-495. https://doi.org/10.1002/ar.1092430411Sanchez-Quintana D., Garcia-Martinez V., Climent V., Hurle J.M. Morphological changes in the normal pattern of ventricular myoarchitecture in the developing human heart. Anat. Rec. 1995; 243 (4): 483-495. https://doi.org/10.1002/ar.1092430411Przewlocka-Kosmala M., Marwick T.H., Yang H., Wright L., Negishi K., Kosmala W. Association of reduced apical untwisting with incident HF in asymptomatic patients with HF risk factors. JACC Cardiovasc. Imaging. 2020; 13 (1 Pt 2): 187-194. https://doi.org/10.1016Zj.jcmg.2019.01.035Przewlocka-Kosmala M., Marwick T.H., Yang H., Wright L., Negishi K., Kosmala W. Association of reduced apical untwisting with incident HF in asymptomatic patients with HF risk factors. JACC Cardiovasc. Imaging. 2020; 13 (1 Pt 2): 187-194. https://doi.org/10.1016Zj.jcmg.2019.01.035Steine K., Stugaard M., Smiseth O.A. Mechanisms of retarded apical filling in acute ischemic left ventricular failure. Circulation. 1999; 99 (15): 20482054. https://doi.org/10.1161/01.cir.99.15.2048Steine K., Stugaard M., Smiseth O.A. Mechanisms of retarded apical filling in acute ischemic left ventricular failure. Circulation. 1999; 99 (15): 20482054. https://doi.org/10.1161/01.cir.99.15.2048Notomi Y., Popovic Z.B., Yamada H., Wallick D.W., Martin M.G., Oryszak S.J., Shiota T., Greenberg N.L., Thomas J.D. Ventricular untwisting: a temporal link between left ventricular relaxation and suction. Am. J. Physiol. Heart Circ. Physiol. 2008; 294 (1): H505-H513. https://doi.org/10.1152/ajpheart.00975.2007Notomi Y., Popovic Z.B., Yamada H., Wallick D.W., Martin M.G., Oryszak S.J., Shiota T., Greenberg N.L., Thomas J.D. Ventricular untwisting: a temporal link between left ventricular relaxation and suction. Am. J. Physiol. Heart Circ. Physiol. 2008; 294 (1): H505-H513. https://doi.org/10.1152/ajpheart.00975.2007Porter G.A. Jr., Hom J., Hoffman D., Quintanilla R., de Mesy Bentley K., Sheu S.S. Bioenergetics, mitochondria, and cardiac myocyte differentiation. Prog. Pediatr. Cardiol. 2011; 31 (2): 75-81. https://doi.org/10.1016/j.ppedcard.2011.02.002Porter G.A. Jr., Hom J., Hoffman D., Quintanilla R., de Mesy Bentley K., Sheu S.S. Bioenergetics, mitochondria, and cardiac myocyte differentiation. Prog. Pediatr. Cardiol. 2011; 31 (2): 75-81. https://doi.org/10.1016/j.ppedcard.2011.02.002Popescu L.M., Curici A., Wang E., Zhang H., Hu S., Gherghiceanu M. Telocytes and putative stem cells in ageing human heart. J. Cell Mol. Med. 2015; 19 (1): 31-45. https://doi.org/10.1111/jcmm.12509Popescu L.M., Curici A., Wang E., Zhang H., Hu S., Gherghiceanu M. Telocytes and putative stem cells in ageing human heart. J. Cell Mol. Med. 2015; 19 (1): 31-45. https://doi.org/10.1111/jcmm.12509Yang X., Pabon L., Murry C.E. Engineering adolescence: maturation of human pluripotent stem cell-derived cardiomyocytes. Circ. Res. 2014; 114 (3): 511-523. https://doi.org/10.1161/circresaha. 114.300558Yang X., Pabon L., Murry C.E. Engineering adolescence: maturation of human pluripotent stem cell-derived cardiomyocytes. Circ. Res. 2014; 114 (3): 511-523. https://doi.org/10.1161/circresaha. 114.300558Vreeker A., van Stuijvenberg L., Hund T.J., Mohler P.J., Nikkels P.G., van Veen T.A. Assembly of the cardiac intercalated disk during pre- and postnatal development of the human heart. PLoS One. 2014; 9 (4): e94722. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0094722Vreeker A., van Stuijvenberg L., Hund T.J., Mohler P.J., Nikkels P.G., van Veen T.A. Assembly of the cardiac intercalated disk during pre- and postnatal development of the human heart. PLoS One. 2014; 9 (4): e94722. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0094722Boselli F., Freund J.B., Vermot J. Blood flow mechanics in cardiovascular development. Cell. Mol. Life Sci. 2015; 72 (13): 2545-2559. https://doi.org/10.1007/s00018-015-1885-3Boselli F., Freund J.B., Vermot J. Blood flow mechanics in cardiovascular development. Cell. Mol. Life Sci. 2015; 72 (13): 2545-2559. https://doi.org/10.1007/s00018-015-1885-3Vedula V., Seo J.H., Lardo A.C., Mittal R. Effect of trabeculae and papillary muscles on the hemodynamics of the left ventricle. Theor.Comput. Fluid Dyn. 2016; 30 (1): 3-21. https://doi.org/10.1007/s00162-015-0349-6Vedula V., Seo J.H., Lardo A.C., Mittal R. Effect of trabeculae and papillary muscles on the hemodynamics of the left ventricle. Theor.Comput. Fluid Dyn. 2016; 30 (1): 3-21. https://doi.org/10.1007/s00162-015-0349-6Kheradvar A., Assadi R., Falahatpisheh A., Sengupta P.P. Assessment of transmitral vortex formation in patients with diastolic dysfunction. J. Am. Soc. Echocardiogr. 2012; 25 (2): 220-227. doi.org/10.1016/j.echo.2011.10.003Kheradvar A., Assadi R., Falahatpisheh A., Sengupta P.P. Assessment of transmitral vortex formation in patients with diastolic dysfunction. J. Am. Soc. Echocardiogr. 2012; 25 (2): 220-227. doi.org/10.1016/j.echo.2011.10.003Charonko J.J., Kumar R., Stewart K., Little W.C., Vlachos P.P. Vortices formed on the mitral valve tips aid normal left ventricular filling. Ann. Biomed. Eng. 2013; 41 (5): 1049-1061. https://doi.org/10.1007/s10439-013-0755-0Charonko J.J., Kumar R., Stewart K., Little W.C., Vlachos P.P. Vortices formed on the mitral valve tips aid normal left ventricular filling. Ann. Biomed. Eng. 2013; 41 (5): 1049-1061. https://doi.org/10.1007/s10439-013-0755-0Kheradvar A., Rickers C., Morisawa D., Kim M., Hong G.R., Pedrizzetti G. Diagnostic and prognostic significance of cardiovascular vortex formation. J. Cardiol. 2019; 74 (5): 403-411. https://doi.org/10.1016/j.jjcc.2019.05.005Kheradvar A., Rickers C., Morisawa D., Kim M., Hong G.R., Pedrizzetti G. Diagnostic and prognostic significance of cardiovascular vortex formation. J. Cardiol. 2019; 74 (5): 403-411. https://doi.org/10.1016/j.jjcc.2019.05.005Lewandowski A.J. The preterm heart: a unique cardiomyopathy? Pediatr. Res. 2019; 85 (6): 738-739. https://doi.org/10.1038/s41390-019-0301-3Lewandowski A.J. The preterm heart: a unique cardiomyopathy? Pediatr. Res. 2019; 85 (6): 738-739. https://doi.org/10.1038/s41390-019-0301-3Lewandowski A.J., Augustine D., Lamata P., Davis E.F., Lazdam M., Francis J., McCormick K., Wilkinson A.R., Singhal A., Lucas A., Smith N.P., Neubauer S., Leeson P. Preterm heart in adult life: cardiovascular magnetic resonance reveals distinct differences in left ventricular mass, geometry, and function. Circulation. 2013; 127 (2): 197-206. https://doi.org/10.1161/circulationaha. 112.126920Lewandowski A.J., Augustine D., Lamata P., Davis E.F., Lazdam M., Francis J., McCormick K., Wilkinson A.R., Singhal A., Lucas A., Smith N.P., Neubauer S., Leeson P. Preterm heart in adult life: cardiovascular magnetic resonance reveals distinct differences in left ventricular mass, geometry, and function. Circulation. 2013; 127 (2): 197-206. https://doi.org/10.1161/circulationaha. 112.126920Burchert H., Lewandowski A.J. Preterm birth is a novel, independent risk factor for altered cardiac remodeling and early heart failure: is it time for a new cardiomyopathy? Curr. Treat. Options Cardiovasc. Med. 2019; 21 (2): 8. https://doi.org/10.1007/s11936-019-0712-9Burchert H., Lewandowski A.J. Preterm birth is a novel, independent risk factor for altered cardiac remodeling and early heart failure: is it time for a new cardiomyopathy? Curr. Treat. Options Cardiovasc. Med. 2019; 21 (2): 8. https://doi.org/10.1007/s11936-019-0712-9Daae A.S., Wigen M.S., Fadnes S., Lovstakken L., Stoylen A.Intraventricular vector flow imaging with blood speckle tracking in adults: feasibility, normal physiology and mechanisms in healthy volunteers. Ultrasound Med. Biol. 2021; 47 (12): 3501-3513. https://doi.org/10.1016/j.ultrasmedbio.2021.08.021Daae A.S., Wigen M.S., Fadnes S., Lovstakken L., Stoylen A.Intraventricular vector flow imaging with blood speckle tracking in adults: feasibility, normal physiology and mechanisms in healthy volunteers. Ultrasound Med. Biol. 2021; 47 (12): 3501-3513. https://doi.org/10.1016/j.ultrasmedbio.2021.08.021Pasipoularides A. Mechanotransduction mechanisms for intraventricular diastolic vortex forces and myocardial deformations: part 1. J. Cardiovasc. Transl. Res. 2015; 8 (1): 76-87. https://doi.org/10.1007/s12265-015-9611-yPasipoularides A. Mechanotransduction mechanisms for intraventricular diastolic vortex forces and myocardial deformations: part 1. J. Cardiovasc. Transl. Res. 2015; 8 (1): 76-87. https://doi.org/10.1007/s12265-015-9611-y

The authors declare that there are no conflicts of interest present.