Эхогенность атеросклеротической бляшки сонной артерии и ее связь с развитием неблагоприятных сердечно-сосудистых событий

Цель исследования: определить возможности метода количественной оценки эхогенности бляшки сонной артерии в оценке прогноза неблагоприятных сердечно-сосудистых событий (ССС) у пациентов различного сердечно-сосудистого риска (ССР).

Материал и методы. В исследование было включено 223 пациента: 80 пациентов (47 мужчин, 33 женщины) в возрасте 53 ± 5,9 года умеренного ССР по Score; 143 пациента (123мужчины, 20 женщин) очень высокого ССР c острым коронарным синдромом, средний возраст составил 57 ± 10,2 года. Все пациенты были обследованы в НМИЦ кардиологии имени академика Е.И. Чазова Минздрава России. Пациентам проводилось стандартное клиническое обследование, УЗИ экстракраниального отдела брахиоцефальных артерий, выполнялся биохимический анализ крови с определением липидного профиля. Пациентам очень высокого ССР через 1–1,5 года проводилось повторное обследование с анализом ССС за прошедшее время. Пациентам группы умеренного ССР через 1 и 7 лет наблюдения проводилось повторное обследование с анализом ССС.

Результаты. Была проанализирована 181 атеросклеротическая бляшка (АСБ) у 80 пациентов умеренного риска (группа 1) и 378 АСБ у 143 пациентов очень высокого риска (группа 2). Анализ GSM (grey-scale median) на первом и втором визите показал достоверное увеличение GSM АСБ сонных артерий в обеих группах: в группе 1 с 67,02 [54,13; 82,85] до 73,5 [59,5; 88,7] (р < 0,001), в группе 2 с 49,3 [39,73;63,64] до 50,7 [40,04;66,54] (p < 0,05). Увеличение GSM наблюдалось у 79% АСБ пациентов группы 1, у 53% пациентов группы 2. Неблагоприятные ССС (ССС+) развились в течение 7-летнего наблюдения у 7 (8,8%) пациентов группы 1, в течение однолетнего наблюдения у 23 (23%) пациентов группы 2. В группе 1 увеличение эхогенности АСБ наблюдалось только у больных с благоприятным прогнозом заболевания (ССС-): с 67,7 [52,13; 79,0] до 77,5 [64,12; 91,0] (n = 148 АСБ, p < 0,05), у пациентов с ССС+ GSM увеличивалась недостоверно: с 60,1 [53,5; 66,5] до 66,5 [55,0; 71,6] (n = 18 АСБ, р = 0,07). В группе 2 статистически значимое увеличение GSM АСБ наблюдалось у больных с ССC-: c 48,7 [39,0; 63,4] до 51,3 [40,0; 67,4] (n = 141 АСБ, р < 0,01), у пациентов с ССC+ GSM не изменялась: с 51,6 [42,9; 72,5] до 50,2 [40,4; 65,0] (n = 43 АСБ, р = 0,2). При оценке ΔGSM и Δ% GSM в сонных артериях у больных группы 2 с ССC+ и ССC- выявлено достоверное увеличения GSM АСБ: у больных ССC- на 2,75%, или на 6,05% от исходного значения (p < 0,05), в то время как у пациентов с ССC+ выявлено достоверное снижение средней эхогенности АСБ на 3,33%, или на 7,8% (p < 0,05). С помощью ROC-анализа была определена величина Δ% GSM 6,96% (площадь под кривой 0,628 ± 0,0465 (95% ДИ 0,556–0,696), p = 0,0058), разделяющая пациентов с ОКС на 2 группы – с повторными ССС и благоприятным прогнозом. По данным регрессионного анализа Кокса риск развития ССС возрастал в 2,16 раза при снижении GSM АСБ в сонных артериях в динамике на ≥ 6,96% (ОР = 2,16; 95% ДИ 1,331–3,507); p = 0,009.

Заключение. Ультразвуковой метод измерения медианы серой шкалы атеросклеротической бляшки сонной артерии может быть эффективен для оценки динамки эхогенности и прогноза неблагоприятных сердечно-сосудистых событий у пациентов различного сердечно-сосудистого риска.

1. Saba L., Brinjikji W., Spence J.D., Wintermark M., Castillo M., de Borst G.J., Yang Q., Yuan C., Buckler A., Edjlali M., Saam T., Saloner D., Lal B.K., Capodanno D., Sun J., Balu N., Naylor R., Lugt A.V.D., Wasserman B.A., Kooi M.E., Wardlaw J., Gillard J., Lanzino G., Hedin U., Mikulis D., Gupta A., DeMarco J.K., Hess C., Goethem J.V., Hatsukami T., Rothwell P., Brown M.M., Moody A.R. Roadmap Consensus on Carotid Artery Plaque Imaging and Impact on Therapy Strategies and Guidelines: An International, Multispecialty, Expert Review and Position Statement. Am. J. Neuroradiol. 2021; 42 (9): 1566–1575. https://doi.org/10.1016/j.jvssci.2021.03.001

2. Migdalski A., Jawien A. New insight into biology, molecular diagnostics and treatment options of unstable carotid atherosclerotic plaque: a narrative review. Ann. Transl. Med. 2021; 9 (14): 1207. https://doi.org/10.21037/atm-20-7197

3. Saba L., Cau R., Murgia A., Nicolaides A.N., Wintermark M., Castillo M., Staub D., Kakkos S.K., Yang Q., Paraskevas K.I., Yuan C., Edjlali M., Sanfilippo R., Hendrikse J., Johansson E., Mossa-Basha M., Balu N., Dichgans M., Saloner D., Bos D., Jager H.R., Naylor R., Faa G., Suri J.S., Costello J., Auer D.P., Mcnally J.S., Bonati L.H., Nardi V., van der Lugt A., Griffin M., Wasserman B.A., Kooi M.E., Gillard J., Lanzino G., Mikhailidis D.P., Mandell D.M., Benson J.C., van Dam-Nolen D.H.K., Kopczak A., Song J.W., Gupta A., DeMarco J.K., Chaturvedi S., Virmani R., Hatsukami T.S., Brown M., Moody A.R., Libby P., Schindler A., Saam T. Carotid Plaque-RADS: A Novel Stroke Risk Classification System. JACC Cardiovasc. Imaging. 2024; 17 (1): 62–75. https://doi.org/10.1016/j.jcmg.2023.09.005

4. Mitchell C. Grayscale Analysis of Carotid Plaque: An Overview. J. Am. Soc. Echocardiogr. 2019; 32 (8): A21–22. https://doi.org/10.1016/j.echo.2019.06.007

5. Kadoglou N.P., Khattab E., Velidakis N., Patsourakos N., Lambadiari V. A new approach of statin therapy in carotid atherosclerosis: Targeting indices of plaque vulnerability on the top of lipid-lowering. A narrative review. Kardiol Pol. 2022; 80 (9): 880–890. https://doi.org/ 10.33963/KP.a2022.0155

6. Ishizu T., Seo Y., Machino T., Kawamura R., Kimura T., Murakoshi N., Sato A., Takeyasu N., Watanabe S., Aonuma K. Prognostic impact of plaque echolucency in combination with inflammatory biomarkers on cardiovascular outcomes of coronary artery disease patients receiving optimal medical therapy. Atherosclerosis. 2011; 216 (1): 120–124. https://doi.org/10.1016/j.atherosclerosis.2011.01.048

7. Jashari F., Ibrahimi P., Bajraktari G., Grönlund C., Wester P., Henein M.Y. Carotid plaque echogenicity predicts cerebrovascular symptoms: a systematic review and meta-analysis. Eur. J. Neurol. 2016; 23 (7): 1241–1247. https://doi.org/10.1111/ene.13017

8. Генкель В.В., Кузнецова А.С., Лебедев Е.В., Салашенко А.О., Савочкина А.Ю., Сумеркина В.А., Никушкина К.В., Пыхова Л.Р., Шапошник И.И. Эхогенность каротидных атеросклеротических бляшек как предиктор неблагоприятных сердечно-сосудистых событий у пациентов 40–64 лет: проспективное исследование. Лучевая диагностика и терапия. 2023;14 (3): 39–45. https://doi.org/ 10.22328/2079-5343-2023-14-3-39-45

9. Ibrahimi P., Jashari F., Bajraktari G., Wester P., Henein M.Y. Ultrasound assessment of carotid plaque echogenicity response to statin therapy: a systematic review and meta-analysis. Int. J. Mol. Sci. 2015; 16 (5): 10734–10747. https://doi.org/10.3390/ijms160510734

10. Kadoglou N.P.E., Sailer N., Moumtzouoglou A., Kapelouzou A., Gerasimidis T., Liapis C.D. Aggressive lipid-lowering is more effective than moderate lipid-lowering treatment in carotid plaque stabilization. J. Vasc. Surg. 2010; 51 (1): 114–121. https://doi.org/10.1016/j.jvs.2009.07.119

11. Marchione P., Vento C., Morreale M., Izzo C., Maugeri A., Manuppella F., Romeo T., Giacomini P. Atorvastatin treatment and carotid plaque morphology in first-ever atherosclerotic transient ischemic attack/stroke: a case-control study. J. Stroke. Cerebrovasc. Dis. 2015; 24 (1): 138–143. https://doi.org/10.1016/j.jstrokecerebrovasdis.2014.08.006

12. Козлов С.Г., Хамчиева Л.Ш., Погорелова О.А., Трипотень М.И., Балахонова Т.В. Динамика бессимптомного атеросклероза сонных артерий в зависимости от достигнутого уровня холестерина у пациентов с умеренным риском. Ангиология и сосудистая хирургия. 2018; 24 (2): 11–18.

13. Погорелова О.А., Трипотень М.И., Гучаева Д.А., Шахнович Р.М., Руда М.Я., Балахонова Т.В. Признаки нестабильности атеросклеротической бляшки в сонных артериях у больных с острым коронарным синдромом по данным ультразвукового дуплексного сканирования. Кардиология. 2017; 57 (12): 5–15. https://doi.org/10.18087/cardio.2017.12.10061

14. Диагностика и коррекция нарушений липидного обмена с целью профилактики и лечения атеросклероза. Российский кардиологический журнал. 2012; 0 (4s1): 4–32. https://doi.org/10.15829/1560-4071-2012-4s1

15. Touboul P.J., Hennerici M.G., Meairs S., Adams H., Amarenco P., Bornstein N., Csiba L., Desvarieux M., Ebrahim S., Hernandez Hernandez R., Jaff M., Kownator S., Naqvi T., Prati P., Rundek T., Sitzer M., Schminke U., Tardif J.C., Taylor A., Vicaut E., Woo K.S. Mannheim carotid intima-media thickness and plaque consensus (2004–2006–2011). An update on behalf of the advisory board of the 3rd, 4th and 5th watching the risk symposia, at the 13th, 15th and 20th European Stroke Conferences, Mannheim, Germany, 2004, Brussels, Belgium, 2006, and Hamburg, Germany, 2011. Cerebrovasc. Dis. 2012; 34 (4): 290–296. https://doi.org/10.1159/000343145

16. Sabetai M.M., Tegos T.J., Nicolaides A.N., Dhanjil S., Pare G.J., Stevens J.M. Reproducibility of computer-quantified carotid plaque echogenicity: can we overcome the subjectivity? Stroke. 2000; 31 (9): 2189–2196. https://doi.org/10.1016/s0741-5214(00)70066-8

17. Трипотень М.И., Погорелова О.А., Хамчиева Л.Ш., Колос И.П., Шишкина В.С., Архипов И.В., Гаврилов А.В., Рогоза А.Н., Балахонова Т.В. Количественная оценка эхогенности атеросклеротических бляшек сонных артерий и ее значение в клинической практике. Ультразвуковая и функциональная диагностика. 2017; 1: 54–56.

18. Picano E., Paterni M. Ultrasound tissue characterization of vulnerable atherosclerotic plaque. Int. J. Mol. Sci. 2015; 16 (5): 10121–10133. https://doi.org/10.3390/ijms160510121

19. Ibrahimi P., Jashari F., Johansson E., Gronlund C., Bajraktari G., Wester P., Henein M.Y. Vulnerable plaques in the contralateral carotid arteries in symptomatic patients: a detailed ultrasound analysis. Atherosclerosis. 2014; 235 (2): 526–31. https://doi.org/10.1016/j.atherosclerosis.2014.05.934

20. Sztajzel R.F., Engelter S.T., Bonati L.H., Mono M.L., Slezak A., Kurmann R., Nedeltchev K., Gensicke H., Traenka C., Baumgartner R.W., Bonvin C., Hirt L., Medlin F., Burow A., Kägi G., Kapauer M., Vehoff J., Lovblad K.O., Curtin F., Lyrer P.A. Carotid plaque surface echogenicity predicts cerebrovascular events: An Echographic Multicentric Swiss Study. J. Neuroimaging. 2022; 32 (6): 1142–1152. https://doi.org/ 10.1111/jon.13026

21. Honda O., Sugiyama S., Kugiyama K., Fukushima H., Nakamura S., Koide S., Kojima S., Hirai N., Kawano H., Soejima H., Sakamoto T., Yoshimura M., Ogawa H. Echolucent carotid plaques predict future coronary events in patients with coronary artery disease. J. Am. Coll. Cardiol. 2004; 43 (7):1177–1184. https://doi.org/ 10.1016/j.jacc.2003.09.063

22. Johnsen S.H., Mathiesen E.B., Joakimsen O., Stensland E., Wilsgaard T., Løchen M.L., Njølstad I., Arnesen E. Carotid atherosclerosis is a stronger predictor of myocardial infarction in women than in men: a 6-year follow-up study of 6226 persons: the Tromsø Study. Stroke. 2007; 38 (11): 2873–2880. https://doi.org/ 10.1161/STROKEAHA.107.487264

23. Reiter M., Effenberger I., Sabeti S., Mlekusch W., Schlager O., Dick P., Puchner S., Amighi J., Bucek R.A., Minar E., Schillinger M. Increasing carotid plaque echolucency is predictive of cardiovascular events in high-risk patients. Radiology. 2008; 248 (3): 1050–1055. https://doi.org/ 10.1148/radiol.2483071817

24. Grogan J.K., Shaalan W.E., Cheng H., Gewertz B., Desai T., Schwarze G., Glagov S., Lozanski L., Griffin A., Castilla M., Bassiouny H.S. B-mode ultrasonographic characterization of carotid atherosclerotic plaques in symptomatic and asymptomatic patients. J. Vasc. Surg. 2005; 42 (3): 435–41. https://doi.org/ 10.1016/j.jvs.2005.05.033

25. El-Barghouty N.M., Levine T., Ladva S., Flanagan A., Nicolaides A. Histological verification of computerised carotid plaque characterisation. Eur. J. Vasc. Endovasc. Surg. 1996; 11 (4): 414–416. https://doi.org/ 10.1016/s1078-5884(96)80172-9

26. Kadoglou N.P.E., Gerasimidis T., Moumtzouoglou A., Kapelouzou A., Sailer N., Fotiadis G., Vitta I., Katinios A., Kougias P., Bandios S., Voliotis K., Karayannacos P.E., Liapis C.D. Intensive lipid-lowering therapy ameliorates novel calcification markers and GSM score in patients with carotid stenosis. Eur. J. Vasc. Endovasc. Surg. 2008; 35 (6): 661–668. https://doi.org/ 10.1016/j.ejvs.2007.12.011

27. Полонская Я.В., Каштанова Е.В., Стахнева Е.М., Садовский Е.В., Рагино Ю.И. Роль металлопротеиназ и тканевых ингибиторов металлопротеиназ в развитии коронарного атеросклероза. Атеросклероз. 2021; 17 (3): 76–78. https://doi.org/10.52727/2078-256X-2021-17-3-76-78

28. Urbak L., Sandholt B., Græbe M., Bang L.E., Bundgaard H., Sillesen H. Echolucent Carotid Plaques Becomes More Echogenic over Time - A 3D Ultrasound Study. Ann. Vasc. Surg. 2022; 84: 137–147. https://doi.org/ 10.1016/j.ejvs.2007.12.011

29. Noyes A.M., Thompson P.D. A systematic review of the time course of atherosclerotic plaque regression. Atherosclerosis. 2014; 234 (1): 75–84. http://dx.doi.org/10.1016/j.atherosclerosis.2014.02.007

30. Spence J.D. Uses of ultrasound in stroke prevention. Cardiovasc. Diagn. Ther. 2020; 10 (4): 955–964. https://doi.org/ 10.21037/cdt.2019.12.12

31. Ariyoshi K., Okuya S., Kunitsugu I., Matsunaga K., Nagao Y., Nomiyama R., Takeda K., Tanizawa Y. Ultrasound analysis of gray-scale median value of carotid plaques is a useful reference index for cerebro-cardiovascular events in patients with type 2 diabetes. J. Diabetes. Investig. 2015; 6 (1): 91–97. http://doi: 10.1111/jdi.12242

32. Nicolaides A.N., Kakkos S.K., Kyriacou E., Griffin M., Sabetai M., Thomas D.J., Tegos T., Geroulakos G., Labropoulos N., Doré C.J., Morris T.P., Naylor R., Abbott A.L., Asymptomatic Carotid Stenosis and Risk of Stroke (ACSRS) Study Group. Asymptomatic internal carotid artery stenosis and cerebrovascular risk stratification. J. Vasc. Surg. 2010; 52 (6): 1486–1496.e1-5. http://doi:10.1016/j.jvs.2010.07.021