Дифференциальная диагностика изменений в регионарных лимфатических узлах у больных меланомой кожи при ультразвуковом исследовании

В иллюстрированном обзоре литературы рассмотрены возможности ультразвукового исследования в дифференциальной диагностике опухолевых и неопухолевых изменений в регионарных лимфатических узлах. Охарактеризованы ультразвуковые критерии, позволяющие выявить злокачественное поражение лимфатических узлов, на основе использования современных методик ультразвуковой диагностики. Сделан акцент на ультразвуковые характеристики лимфатических узлов у больных меланомой кожи. В частности, рассмотрены критерии диагностики раннего вовлечения регионарных лимфатических узлов в опухолевый процесс и возможности ультразвукового исследования в пред операционном стадировании меланомы кожи.

ультразвуковая диагностика, поверхностные лимфатические узлы, сторожевой лимфатический узел, регионарные лимфатические узлы, лимфаденопатия, меланома кожи, метастазы

1. Каприн А.Д., Старинский В.В., Петрова Г.В. (ред.) Злокачественные новообразования в России в 2018 году (заболеваемость и смертность). М.: МНИОИ им. П.А. Герцена - филиал ФГБУ “НМИЦ радиологии” Минздрава России, 2019. 250 с.

2. Малишевская Н.П., Соколова А.В., Демидов Л.В. Современное состояние заболеваемости меланомой кожи в Российской Федерации и федеральных округах. Медицинский Совет. 2018; 10: 161-165.

3. Клинические рекомендации “Меланома кожи и слизистых оболочек”. 2020. https://cr.minzdrav.gov.ru/recomend/546_1 (дата обращения 25.06.2021)

4. Gonzalez A. Sentinel lymph node biopsy: past and present implications for the management of cutaneous melanoma with nodal metastasis. Am. J. Clin. Dermatol. 2018; 19 (Suppl. 1): 24-30. https://doi.org/10.1007/s40257-018-0379-0

5. Аллахвердян Г.С., Чекалова М.А. Возможности эхографии в диагностике патологии поверхностных лимфатических узлов. Ультразвуковая и функциональная диагностика. 2012; 6: 88-95.

6. Franken M.G., Leeneman B., Gheorghe M., Uyl-de Groot C.A., Haanen J.B.A.G., van Baal P.H.M. A systematic literature review and network metaanalysis of effectiveness and safety outcomes in advanced melanoma. Eur. J. Cancer. 2019; 123: 58-71. https://doi.org/10.1016/j.ejca.2019.08.032

7. Schvartsman G., Taranto P., Glitza I.C., Agarwala S.S., Atkins M.B., Buzaid A.C. Management of metastatic cutaneous melanoma: updates in clinical practice. Ther. Adv. Med. Oncol. 2019; 11: 1-16. https://doi.org/10.1177/1758835919851663

8. Balch C.M., Thompson J.F., Gershenwald J.E., Soong S.J., Ding S., McMasters K.M., Coit D.G., Eggermont A.M., Gimotty P.A., Johnson T.M., Kirkwood J.M., Leong S.P., Ross M.I., Byrd D.R., Cochran A.J., Mihm M.C. Jr., Morton D.L., Atkins M.B., Flaherty K.T., Sondak V.K. Age as a predictor of sentinel node metastasis among patients with localized melanoma: an inverse correlation of melanoma mortality and incidence of sentinel node metastasis among young and old patients. Ann. Surg. Oncol. 2014; 21 (4): 1075-1081. https://doi.org/10.1245/s10434-013-3464-x

9. Афанасьев Ю.И., Юрина Н.А. (ред.) Гистология, эмбриология, цитология. Учебник. М.: ГЭОТАР-Медиа, 2018. 800 с.

10. Семилетова Ю.В., Анисимов В.В., Лемехов В.Г., Мацко Д.Е., Гафтон Г.И., Герасимова А.А. Факторы риска рецидивов после радикального лечения меланомы кожи. Сибирский онкологический журнал. 2012; 2 (50): 22-24.

11. Чиссов В.И., Старинский В.В., Александрова JI.M., Ермаков А.В., Маторин О.В. Раннее выявление и профилактика меланомы кожи. М.: ФГБУ “МНИОИ им. П.А. Герцена” Минздрава России, 2013. 22 с.

12. Misra D., Panjwani S., Rai S., Misra A., Prabhat M., Gupta P., Talukder S.K. Diagnostic efficacy of color Doppler ultrasound in evaluation of cervical lymphadenopathy. Dent. Res. J. (Isfahan). 2016; 13 (3): 217-224. https://doi.org/10.4103/1735-3327.182180

13. Chanda R., Kandagaddala M., Moses V., Sigamani E., Keshava S.N., Janakiraman R. Role of ultrasound acoustic radiation force impulse in differentiating benign from malignant superficial lymph nodes. J. Clin. Imaging Sci. 2020; 10: 18. https://doi.org/10.25259/jcis_175_2019

14. Hain S.F. Positron emission tomography in cancer of the head and neck. Br. J. Oral Maxillofac. Surg. 2005; 43 (1): 1-6. https://doi.org/10.1016/j.bjoms.2004.09.006

15. Kallalli B.N., Rawson K., Kumari V., Patil S., Singh A., Sulaga S. Comparison between clinical examination, ultrasonography, and computed tomography in assessment of cervical lymph node metastasis in oral squamous cell carcinoma. J. Indian Acad. Oral Med. Radiol. 2016; 28: 364-369. https://doi.org/10.4103/0972-1363.200630

16. Liao L.J., Lo W.C., Hsu W.L., Wang C.T., Lai M.S. Detection of cervical lymph node metastasis in head and neck cancer patients with clinically N0 neck - a meta-analysis comparing different imaging modalities. BMC Cancer. 2012; 12: 236-242. https://doi.org/10.1186/1471-2407-12-236

17. Marino M.A., Avendano D., Zapata P., Riedl C.C., Pinker K. Lymph node imaging in patients with primary breast cancer: concurrent diagnostic tools. Oncologist. 2020; 25 (2): 231-242. https://doi.org/10.1634/theoncologist.2019-0427

18. Vassallo P., Wernecke K., Roos N., Peters P.E. Differentiation of benign from malignant superficial lymphadenopathy: the role of high-resolution US. Radiology. 1992; 183: 215-220. http://doi.org/10.1148/radiology.183.1.1549675

19. Lyshchik A., Higashi T., Asato R., Tanaka S., Ito J., Hiraoka M., Insana M.F., Brill A.B., Saga T., Togashi K. Cervical lymph node metastases: diagnosis at sonoelastography - initial experience. Radiology. 2007; 243 (1): 258-267. https://doi.org/10.1148/radiol.2431052032

20. Аббасова Е.В. Роль эхографии в дифференциальной диагностике злокачественных и доброкачественных лимфаденопатий: Дис. ... канд. мед. наук. М., 2005. 96 с.

21. Косташ О.В. Ультразвуковая эластография в диагностике метастатического поражения периферических лимфатических узлов: Дис. ... канд. мед. наук. М., 2019. 152 с.

22. Chikui T., Yonetsu K., Nakamura T. Multivariate feature analysis of sonographic findings of metastatic cervical lymph nodes: contribution of blood flow features revealed by power Doppler sonography for predicting metastasis. Am. J. Neuroradiol. 2000; 21 (3): 561-567.

23. Ungureanu L., Botar Jid C., Candrea E., Cosgarea R., Șenila S.C. The role of lymph node ultrasound evaluation in melanoma - review of the literature. Med. Ultrason. 2016; 18 (2): 224-230. https://doi.org/10.11152/mu.2013.2066.182.lym

24. Catalano O. Critical analysis of the ultrasonographic criteria for diagnosing lymph node metastasis in patients with cutaneous melanoma: a systematic review. J. Ultrasound Med. 2011; 30 (4): 547-560. https://doi.org/10.7863/jum.2011.30.4.547

25. Аллахвердян Г.С. Возможности ультразвуковой томографии при меланоме кожи: диагностика первичной опухоли и метастазов в регионарных лимфатических узлах: Дис. … канд. мед. наук. М., 2006. 122 с.

26. Jayapal N., Ram S.K.M., Murthy V.S., Basheer S.A., Shamsuddin S.V., Khan A.B. Differentiation between benign and metastatic cervical lymph nodes using ultrasound. J. Pharm. Bioallied Sci. 2019; 11 (Suppl. 2): S338-S346. https://doi.org/10.4103/jpbs.jpbs_26_19

27. Аллахвердян Г.С., Чекалова М.А. Возможности ультразвукового исследования в диагностике патологии поверхностных лимфатических узлов. Ультразвуковая и функциональная диагностика. 2011; 1: 77-84.

28. Garganese G., Fragomeni S.M., Pasciuto T., Leombroni M., Moro F., Evangelista M.T., Bove S., Gentileschi S., Tagliaferri L., Paris I., Inzani F., Fanfani F., Scambia G., Testa A.C. Ultrasound morphometric and cytologic preoperative assessment of inguinal lymph-node status in women with vulvar cancer: MorphoNode study. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2020; 55 (3): 401-410. https://doi.org/10.1002/uog.20378

29. Kanagaraju V., Rakshith A.V.B., Devanand B., Rajakumar R. Utility of ultrasound elastography to differentiate benign from malignant cervical lymph nodes. J. Med. Ultrasound. 2019; 28 (2): 92-98. https://doi.org/10.4103/jmu.jmu_72_19

30. Chammas M.C., Lundberg J.C., Juliano A.G., Saito O., Marcelino A.S.Z., Cerri G.G. Neck lymph nodes: a challenge to ultrasonographists. Radiol. Bras. 2004; 37 (5): 357-364. https://doi.org/10.1590/S0100-39842004000500010

31. Bedi D.G., Krishnamurthy R., Krishnamurthy S., Edeiken B.S., Le-Petross H., Fornage B.D., Bassett R.L. Jr., Hunt K.K. Cortical morphologic features of axillary lymph nodes as a predictor of metastasis in breast cancer: in vitro sonographic study. AJR. Am. J. Roentgenol. 2008; 191 (3): 646-652. https://doi.org/10.2214/ajr.07.2460

32. Wunderbaldinger P., Harisinghani M.G., Hahn P.F., Daniels G.H., Turetschek K., Simeone J., O’Neill M.J., Mueller P.R. Cystic lymph node metastases in papillary thyroid carcinoma. AJR. Am. J. Roentgenol. 2002; 178 (3): 693-697. https://doi.org/10.2214/ajr.178.3.1780693

33. Ahuja A., Evans R. Practical Head and Neck Ultrasound. Cambridge: Cambridge University Press, 2000. 188 pp.

34. Ahuja A., Ying M. Sonographic evaluation of cervical lymphadenopathy: is power Doppler sonography routinely indicated? Ultrasound Med. Biol. 2003; 29: 353-359. https://www.doi.org/10.1016/s0301-5629(02)00759-7

35. De Stefano G., Scognamiglio U., Di Martino F., Parrella R., Scarano F., Signoriello G., Farella N. The role of CEUS in characterization of superficial lymph nodes: a single center prospective study. Oncotarget. 2016; 7 (32): 52416-52422. https://www.doi.org/10.18632/oncotarget.9385

36. Sidhu P .S., Cantisani V., Dietrich C.F., Gilja O.H., Saftoiu A., Bartels E., Bertolotto M., Calliada F., Clevert D.A., Cosgrove D., Deganello A., D’Onofrio M., Drudi F.M., Freeman S., Harvey C., Jenssen C., Jung E.M., Klauser A.S., Lassau N., Meloni M.F., Leen E., Nicolau C., Nolsoe C., Piscaglia F., Prada F., Prosch H., Radzina M., Savelli L., Weskott H.P., Wijkstra H. The EFSUMB guidelines and recommendations for the clinical practice of contrast-enhanced ultrasound (CEUS) in non-hepatic applications: update 2017 (long version). Ultraschall Med. 2018; 39 (2): e2-e44. https://doi.org/10.1055/a-0586-1107

37. Gupta A., Rahman K., Shahid M., Kumar A., Qaseem S.M., Hassan S.A., Siddiqui F.A. Sonographic assessment of cervical lymphadenopathy: role of high-resolution and color Doppler imaging. Head Neck. 2011; 33 (3): 297-302. https://doi.org/10.1002/hed.21448

38. Косташ О.В., Кабин Ю.В., Смехов Н.А., Капустин В.В., Громов А.И. Эластография сдвиговой волной в распознавании метастатического поражения подмышечных лимфатических узлов при раке молочной железы. Ультразвуковая и функциональная диагностика. 2017; 3: 22-31.

39. Cui X.W., Jenssen C., Saftoiu A., Ignee A., Dietrich C.F. New ultrasound techniques for lymph node evaluation. World J. Gastroenterol. 2013; 19 (30): 4850-4860. https://doi.org/10.3748/wjg.v19.i30.4850

40. Teng D.K., Wang H., Lin Y.Q., Sui G.Q., Guo F., Sun L.N. Value of ultrasound elastography in assessment of enlarged cervical lymph nodes. Asian Pac. J. Cancer Prev. 2012; 13 (5): 2081-2085. https://doi.org/10.7314/apjcp.2012.13.5.2081

41. Tan S.M., Teh H.S., Mancer J.F., Poh W.T. Improving B mode ultrasound evaluation of breast lesions with real-time ultrasound elastography - a clinical approach. Breast. 2008; 17 (3): 252-257. https://doi.org/10.1016/j.breast.2007.10.015

42. Saftoiu A., Gilja O.H., Sidhu P.S., Dietrich C.F., Cantisani V., Amy D., Bachmann-Nielsen M., Bob F., Bojunga J., Brock M., Calliada F., Clevert D.A., Correas J.M., D’Onofrio M., Ewertsen C., Farrokh A., Fodor D., Fusaroli P., Havre R.F., Hocke M., Ignee A., Jenssen C., Klauser A.S., Kollmann C., Radzina M., Ramnarine K.V., Sconfienza L.M., Solomon C., Sporea I., Stefanescu H., Tanter M., Vilmann P. The EFSUMB guidelines and recommendations for the clinical practice of elastography in non-hepatic applications: update 2018. Ultraschall Med. 2019; 40 (4): 425-453. https://doi.org/10.1055/a-0838-9937

43. Choi Y.J., Lee J.H., Baek J.H. Ultrasound elastography for evaluation of cervical lymph nodes. Ultrasonography. 2015; 34 (3): 157-164. https://doi.org/10.14366/usg.15007

44. Bhatia K.S., Cho C.C., Yuen Y.H., Rasalkar D.D., King A.D., Ahuja A.T. Real-time qualitative ultrasound elastography of cervical lymph nodes in routine clinical practice: interobserver agreement and correlation with malignancy. Ultrasound Med. Biol. 2010; 36 (12): 1990-1997. https://doi.org/10.1016/j.ultrasmedbio.2010.08.016

45. Zhang P., Zhang L., Zheng S., Yu C., Xie M., Lv Q. Acoustic radiation force impulse imaging for the differentiation of benign and malignant lymph nodes: a systematic review and meta-analysis. PLoS One. 2016; 11 (11): e0166716. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0166716

46. Ying L., Hou Y., Zheng H.M., Lin X., Xie Z.L., Hu Y.P. Real-time elastography for the differentiation of benign and malignant superficial lymph nodes: a meta-analysis. Eur. J. Radiol. 2012; 81 (10): 2576-2584. https://doi.org/10.1016/j.ejrad.2011.10.026

47. Fujiwara T., Tomokuni J., Iwanaga K., Ooba S., Haji T. Acoustic radiation force impulse imaging for reactive and malignant/metastatic cervical lymph nodes. Ultrasound Med. Biol. 2013; 39 (7): 1178-1183. https://doi.org/10.1016/j.ultrasmedbio.2013.02.001

48. Meng W., Xing P., Chen Q., Wu C. Initial experience of acoustic radiation force impulse ultrasound imaging of cervical lymph nodes. Eur. J. Radiol. 2013; 82 (10): 1788-1792. https://doi.org/10.1016/j.ejrad.2013.05.039

49. Che D., Zhou X., Sun M.L., Wang X., Jiang Z., Changjun-Wu. Differentiation of metastatic cervical lymph nodes with ultrasound elastography by virtual touch tissue imaging: preliminary study. J. Ultrasound Med. 2015; 34 (1): 37-42. https://doi.org/10.7863/ultra.34.1.37

50. Xu J.M., Xu X.H., Xu H.X., Zhang Y.F., Guo L.H., Liu L.N., Liu C., Bo X.W., Qu S., Xing M., Li X.L. Prediction of cervical lymph node metastasis in patients with papillary thyroid cancer using combined conventional ultrasound, strain elastography, and acoustic radiation force impulse (ARFI) elastography. Eur. Radiol. 2016; 26 (8): 2611-2622. https://doi.org/10.1007/s00330-015-4088-2

51. Sudhir R., Mohan M., Shilpa B., Chaudhary V. Efficacy of acoustic radiation force impulse elastography in differentiation of benign and malignant lymph nodes. Asian J. Oncol. 2017; 3: 106. http://dx.doi.org/10.4103/ASJO.ASJO_48_17

52. Lo W.C., Hsu W.L., Wang C.T., Cheng P.W., Liao L.J. Incorporation of shear wave elastography into a prediction model in the assessment of cervical lymph nodes. PLoS One. 2019; 14 (8): e0221062. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0221062

53. Lo W.C., Cheng P.W., Wang C.T., Liao L.J. Realtime ultrasound elastography: an assessment of enlarged cervical lymph nodes. Eur. Radiol. 2013; 23 (9): 2351-2357. https://doi.org/10.1007/s00330-013-2861-7

54. Acu L., Oktar S.O., Acu R., Yucel C., Cebeci S. Value of ultrasound elastography in the differential diagnosis of cervical lymph nodes: a comparative study with B-mode and color Doppler sonography. J. Ultrasound Med. 2016; 35 (11): 2491-2499. https://doi.org/10.7863/ultra.15.09019

55. Dudea S.M., Lenghel M., Botar-Jid C., Vasilescu D.,Duma M. Ultrasonography of superficial lymph nodes: benign vs. malignant. Med. Ultrason. 2012; 14 (4): 294-306.

56. Saiag P., Bernard M., Beauchet A., Bafounta M.L., Bourgault-Villada I., Chagnon S. Ultrasonography using simple diagnostic criteria vs palpation for the detection of regional lymph node metastases of melanoma. Arch. Dermatol. 2005; 141: 183-189. https://www.doi.org/10.1001/archderm.141.2.183

57. Schafer-Hesterberg G., Schoengen A., Sterry W., Voit C. Use of ultrasound to early identify, diagnose and localize metastases in melanoma patients. Expert Rev. Anticancer Ther. 2007; 7 (12): 1707-1716. https://doi.org/10.1586/14737140.7.12.1707

58. Schmid-Wendtner M.H., Partscht K., Korting H.C., Volkenandt M. Improved differentiation of benign and malignant lymphadenopathy in patients with cutaneous melanoma by contrastenhanced color Doppler sonography. Arch. Dermatol. 2002; 138 (4): 491-497. https://doi.org/10.1001/archderm.138.4.491

59. Starz H., Balda B.R., Kramer K.U., Buchels H., Wang H. A micromorphometry-based concept for routine classification of sentinel lymph node metastases and its clinical relevance for patients with melanoma. Cancer. 2001; 91 (11): 2110-2121. http://dx.doi.org/10.1002/1097-0142(20010601)91:11%3C2110::AID-CNCR1239%3E3.0.CO;2-Q

60. Dewar D.J., Newell B., Green M.A., Topping A.P., Powell B.W., Cook M.G. The microanatomic location of metastatic melanoma in sentinel lymph nodes predicts nonsentinel lymph node involvement. J. Clin. Oncol. 2004; 22 (16): 3345-3349. http://dx.doi.org/10.1200/JCO.2004.12.177

61. Voit C., Oude Ophuis C., Ulrich J., van Akkooi A., Eggermont A. Ultrasound of the sentinel node in melanoma patients: echo-free island is a discriminatory morphologic feature for node positivity. Melanoma Res. 2016; 26 (3): 267-271. https://doi.org/10.1097/CMR.0000000000000223

62. Voit C., Van Akkooi A., Schafer-Hesterberg G., Schoengen A., Kowalczyk K., Roewert J., Sterry W., Eggermont A. Ultrasound morphology criteria predict metastatic disease of the sentinel nodes in patients with melanoma. J. Clin. Oncol. 2010; 28 (5); 847-852. https://doi.org/10.1200/JCO.2009.25.7428

63. Willard-Mack C.L. Normal structure, function, and histology of lymph nodes. Toxicol. Pathol. 2006; 34 (5): 409-424. https://doi.org/10.1080/01926230600867727

64. Ковригина А.М. Морфологическая характеристика реактивных изменений лимфоузлов. Клиническая онкогематология. 2009; 2 (4): 297-306.

65. Аллахвердян Г.С., Чекалова М.А. Способ ультразвуковой диагностики метастатического поражения регионарных лимфатических узлов. Патент № 2284754, Российская Федерация, 2006.

66. Косташ О.В., Кабин Ю.В., Смехов Н.А., Капустин В.В., Громов А.И. Метастатическое поражение периферических лимфатических узлов при злокачественной меланоме кожи: роль эластографии сдвиговой волной. Ультразвуковая и функциональная диагностика. 2017; 6: 25-35.

67. Tanaka T., Kamata M., Fukaya S., Hayashi K., Fukuyasu A., Ishikawa T., Ohnishi T., Tada Y. Usefulness of real-time elastography for diagnosing lymph node metastasis of skin cancer: does elastography potentially eliminate the need for sentinel lymph node biopsy in squamous cell carcinoma? J. Eur. Acad. Dermatol. Venereol. 2020; 34 (4): 754-761. https://doi.org/10.1111/jdv.15955

68. Hinz T., Hoeller T., Wenzel J., Bieber T., Schmid-Wendtner M.H. Real-time tissue elastography as promising diagnostic tool for diagnosis of lymph node metastases in patients with malignant melanoma: a prospective single-center experience. Dermatology. 2013; 226 (1): 81-90. https://doi.org/10.1159/000346942

69. Wang B., Guo Q., Wang J.Y., Yu Y., Yi A.J., Cui X.W., Dietrich C.F. Ultrasound elastography for the evaluation of lymph nodes. Front. Oncol. 2021; 11: 714660. https://doi.org/10.3389/fonc.2021.714660