Ультразвуковое исследование с контрастным усилением в дифференциальной диагностике очаговых поражений печени: возможности, методология, артефакты (обзор литературы)

В обзоре литературы представлены возможности ультразвукового исследования с контрастным усилением в диагностике различных злокачественных (гепатоцеллюлярный рак (в том числе на фоне цирроза печени), холангиокарцинома, метастазы) и доброкачественных (гемангиома, очаговая узловая гиперплазия, аденома) опухолевых образований печени. Обсуждаются характер контрастирования по отношению к трем сосудистым фазам и система LI-RADS. Описана методология проведения исследования, включая настройки ультразвукового оборудования и дозировку ультразвуковых контрастных препаратов. Указаны артефакты, возникающие при ультразвуковом исследовании печени с контрастным усилением, такие как фоновый шум, акустические тени, псевдоусиление. Обсуждены причины их возникновения, способность влияния на интерпретацию результатов, способы устранения. В обзоре представлен собственный иллюстративный материал.

1. Зубарев А.В. Трехмерная и эхоконтрастная ангиография // Медицинская визуализация. 1997. № 4. С. 3-8.

2. Митьков В.В., Садоков В.М., Хитрова А.Н., Черешнева Ю.Н., Краснова Т.В., Митькова М.Д. Неинвазивная допплерографическая диагностика цирроза печени на основе анализа времени поступления эхоконтрастного вещества в печеночные вены // Ультразвуковая и функцио нальная диагностика. 2001. № 2. С. 14-18.

3. Камалов Ю.Р., Сандриков В.А., Гаврилов А.В. Использование ультразвукового контраста Levovist при обследовании больных опухолями печени, портальной гипертензией и при ортотопической трансплантации печени // Диаг ностика - новые методы / Под ред. Сандрикова В.А. М.: АирАрт, 1998. С. 144-149.

4. Сенча А.Н., Могутов М.С., Патрунов Ю.Н., Пеняева Э.И., Кашманова А.В., Сенча Е.А. Ультра звуковое исследование с использованием контрастных препаратов. М.: Видар-М, 2015. 144 с.

5. Аскерова Н.Н., Кармазановский Г.Г. Контрастное усиление изображения препаратом SonoVue: пути усовершенствования ультразвуковой диагностики очаговой патологии органов брюшной полости и забрюшинного пространства // Медицинская визуализация. 2015. № 1. С. 115-125.

6. Ветшева Н.Н., Фисенко Е.П., Степанова Ю.А., Камалов Ю.Р., Тимина И.Е., Киселева Т.Н., Жестовская С.И. Ультразвуковое исследование с контрастным усилением: терминология, технические и методологические аспекты // Медицинская визуализация. 2016. № 4. C. 132-140.

7. Агеев А.С., Чекалова М.А., Патютко Ю.И., Поляков А.Н., Маргарян А.Г. Ультразвуковое исследование с контрастным усилением в диагностике метастатического поражения печени // Ультразвуковая и функциональная диагностика. 2016. № 2. C. 9-16.

8. Weskott H.-P. Контрастная сонография. Бремен: UNI-MED, 2014. 284 c.

9. Solbiati L., Martegani A., Leen E., Correas J.M., Burns P.N., Becker D. Contrast-Enhanced Ultrasound of Liver Diseases. Milan: Springer-Verlag, 2003. 131 p.

10. Albrecht T., Blomley M., Bolondi L., Claudon M., Correas J.M., Cosgrove D., Greiner L., Jager K., Jong N.D., Leen E., Lencioni R., Lindsell D., Martegani A., Solbiati L., Thorelius L., Tranquart F., Weskott H.P., Whittingham T., EFSUMB Study Group. Guidelines for the use of contrast agents in ultrasound. January 2004 // Ultraschall Med. 2004. V. 25. No. 4. P. 249-256. https://doi.org/10.1055/s-2004-813245.

11. Claudon M., Cosgrove D., Albrecht T., Bolondi L., Bosio M., Calliada F., Correas J.M., Darge K., Dietrich C., D’Onofrio M., Evans D.H., Filice C., Greiner L., Jager K., Jong N., Leen E., Lencioni R., Lindsell D., Martegani A., Meairs S., Nolsoe C., Piscaglia F., Ricci P., Seidel G., Skjoldbye B., Solbiati L., Thorelius L., Tranquart F., Weskott H.P., Whittingham T. Guidelines and good clinical practice recommendations for contrast enhanced ultrasound (CEUS) - update 2008 // Ultraschall Med. 2008. V. 29. No. 1. P. 28-44. https://doi.org/10.1055/s-2007-963785.

12. Claudon M., Dietrich C.F., Choi B.I., Cosgrove D.O., Kudo M., Nolsoe C.P., Piscaglia F., Wilson S.R., Barr R.G., Chammas M.C., Chaubal N.G., Chen M.H., Clevert D.A., Correas J.M., Ding H., Forsberg F., Fowlkes J.B., Gibson R.N., Goldberg B.B., Lassau N., Leen E.L., Mattrey R.F., Moriyasu F., Solbiati L., Weskott H.P., Xu H.X. Guidelines and good clinical practice recommendations for contrast enhanced ultrasound (CEUS) in the liver - update 2012: a WFUMB-EFSUMB initiative in cooperation with representatives of AFSUMB, AIUM, ASUM, FLAUS and ICUS //Ultraschall Med. 2013. V. 34. No. 1. P. 11-29. https://doi.org/10.1055/s-0032-1325499.

13. Claudon M., Dietrich C.F., Choi B.I., Cosgrove D.O., Kudo M., Nolsoe C.P., Piscaglia F., Wilson S.R., Barr R.G., Chammas M.C., Chaubal N.G., Chen M.H., Clevert D.A., Correas J.M., Ding H., Forsberg F., Fowlkes J.B., Gibson R.N., Goldberg B.B., Lassau N., Leen E.L., Mattrey R.F., Moriyasu F., Solbiati L., Weskott H.P., Xu H.X. Клинические рекомендации по ультразвуковому исследованию печени с применением контрастных препаратов. Пересмотр от 2012 г. Инициатива WFUMB-EFSUMB с представительством AFSUMB, AIUM, ASUM, FLAUS и ICUS // Ультразвуковая и функ циональная диагностика. 2017. № 1. C. 81-116.

14. Boozari B., Soudah B., Rifai K., Schneidewind S., Vogel A., Hecker H., Hahn A., Schlue J., Dietrich C.F., Bahr M.J., Kubicka S., Manns M.P., Gebel M. Grading of hypervascular hepatocellular carcinoma using late phase of contrast enhanced sonography - a prospective study // Dig. Liver Dis. 2011. V. 43. No. 6. P. 484-490. https://doi.org/10.1016/j.dld.2011.01.001.

15. Foschi F.G., Dall’Aglio A.C., Marano G., Lanzi A., Savini P., Piscaglia F., Serra C., Cursaro C., Bernardi M., Andreone P., Stefanini G.F. Role of contrast-enhanced ultrasonography in primary hepatic lymphoma // J. Ultrasound Med. 2010. V. 29. No. 9. P. 1353-1356.

16. Vilana R., Forner A., Bianchi L., Garcia-Criado A., Rimola J., de Lope C.R., Reig M., Ayuso C., Bru C., Bruix J. Intrahepatic peripheral cholangiocarcinoma in cirrhosis patients may display a vascular pattern similar to hepatocellular carcinoma on contrast-enhanced ultrasound // Hepatology. 2010. V. 51. No. 6. P. 2020-2029. https://doi.org/10.1002/hep.23600.

17. Chen M.H., Dai Y., Yan K., Fan Z.H., Yin S.S., Yang W., Wu W., Wang Y.B., Li J.Y. The role of contrast-enhanced ultrasound on the diagnosis of small hepatocellular carcinoma (≤ 3 cm) in patients with cirrhosis // Hepatol. Res. 2006. V. 35. No. 4. P. 281-288. https://doi.org/10.1016/j.hepres.2006.04.013.

18. De Sio I., Iadevaia M.D., Vitale L.M., Niosi M., Del Prete A., de Sio C., Romano L., Funaro A., Meucci R., Federico A., Loguercio C., Romano M. Optimized contrast-enhanced ultrasonography for characterization of focal liver lesions in cirrhosis: a single-center retrospective study // United European Gastroenterol. J. 2014. V. 2. No. 4. P. 279-287. https://doi.org/10.1177/2050640614538964.

19. Wilson S.R., Lyshchik A., Piscaglia F., Cosgrove D., Jang H.J., Sirlin C., Dietrich C.F., Kim T.K., Willmann J.K., Kono Y. CEUS LI-RADS: algorithm, implementation, and key differences from CT/MRI // Abdom. Radiol. 2018. V. 43. No. 1. P. 127-142. https://doi.org/10.1007/s00261-017-1250-0.

20. Piscaglia F., Wilson S.R., Lyshchik A., Cosgrove D., Dietrich C.F., Jang H.J., Kim T.K., Salvatore V., Willmann J.K., Sirlin C.B., Kono Y. American College of Radiology Contrast Enhanced Ultrasound Liver Imaging Reporting and Data System (CEUS LI-RADS) for the diagnosis of hepatocellular carcinoma: a pictorial essay // Ultraschall Med. 2017. V. 38. No. 3. P. 320-324. https://doi.org/10.1055/s-0042-124661.

21. Пеняева Э.И., Камалов Ю.Р., Сенча А.Н., Патрунов Ю.Н., Сенча Е.А. Ультразвуковое исследование с контрастным усилением в дифференциальной диагностике опухолевых образований печени // Медицинская визуали зация. 2017. № 2. С. 36-52. https://doi.org/10.24835/1607-0763-2017-2-36-52.

22. Chen L.D., Xu H.X., Xie X.Y., Lu M.D., Xu Z.F., Liu G.J., Liang J.Y., Lin M.X. Enhancement patterns of intrahepatic cholangiocarcinoma: comparison between contrast-enhanced ultrasound and contrast-enhanced CT // Br. J. Radiol. 2008. V. 81. No. 971. P. 881-889. https://doi.org/10.1259/bjr/22318475.

23. Xu H.X., Chen L.D., Liu L.N., Zhang Y.F., Guo L.H., Liu C. Contrast-enhanced ultrasound of intrahepatic cholangiocarcinoma: correlation with pathological examination // Br. J. Radiol. 2012. V. 85. No. 1016. P. 1029-1037. https://doi.org/10.1259/bjr/21653786.

24. Li C., Wang W., Ding H., Huang B., Cao J., Mao F., Ji Z. Value of contrast-enhanced sonography in the diagnosis of peripheral intrahepatic cholangiocarcinoma // J. Clin. Ultrasound. 2011. V. 39. No. 8. P. 447-453. https://doi.org/10.1002/jcu.20797.

25. Chen L.D., Xu H.X., Xie X.Y., Xie X.H., Xu Z.F., Liu G.J., Wang Z., Lin M.X., Lu M.D. Intrahepatic cholangiocarcinoma and hepatocellular carcinoma: differential diagnosis with contrast-enhanced ultrasound // Eur. Radiol. 2010. V. 20. No. 3. P. 743-753. https://doi.org/10.1007/s00330-009-1599-8.

26. Dietrich C.F., Kratzer W., Strobe D., Danse E., Fessl R., Bunk A., Vossas U., Hauenstein K., Koch W., Blank W., Oudkerk M., Hahn D., Greis C. Assessment of metastatic liver disease in patients with primary extrahepatic tumors by contrastenhanced sonography versus CT and MRI // World J. Gastroenterol. 2006. V. 12. No. 11. P. 1699-1705.

27. Correas J.M., Low G., Needleman L., Robbin M.L., Cosgrove D., Sidhu P.S., Harvey C.J., Albrecht T., Jakobsen J.A., Brabrand K., Jenett M., Bates J., Claudon M., Leen E. Contrast-enhanced ultrasoundin the detection of liver metastases: a prospective multi-centre dose testing study using a perfluorobutane microbubble contrast agent (NC100100) // Eur. Radiol. 2011. V. 21. No. 8. P. 1739-1746. https://doi.org/10.1007/s00330-011-2114-6.

28. Oldenburg A., Hohmann J., Foert E., Skrok J., Hoffmann C.W., Frericks B., Wolf K.J., Albrecht T. Detection of hepatic metastases with low MI real time contrast enhanced sonography and SonoVue // Ultraschall Med. 2005. V. 26. No. 4. P. 277-284.

29. Cantisani V., Grazhdani H., Fioravanti C., Rosignuolo M., Calliada F., Messineo D., Bernieri M.G., Redler A., Catalano C., D’Ambrosio F. Liver metastases: contrast-enhanced ultrasound compared with computed tomography and magnetic resonance // World J. Gastroenterol. 2014. V. 20. No. 29. P. 9998-10007. https://doi.org/10.3748/wjg.v20.i29.9998.

30. D’Onofrio M., Crosara S., De Robertis R., Canestrini S., Mucelli R.P. Contrast-enhanced ultrasound of focal liver lesions // Am. J. Roentgenol. 2015. V. 205. No. 1. P. W56-W66. https://doi.org/10.2214/AJR.14.14203.

31. Quaia E., Calliada F., Bertolotto M., Rossi S., Garioni L., Rosa L., Pozzi-Mucelli R. Characterization of focal liver lesions with contrast-specific US modes and a sulfur hexafluoride-filled microbubble contrast agent: diagnostic performance and confidence // Radiology. 2004. V. 232. No. 2. P. 420-430.

32. Jang H.J., Kim T.K., Wilson S.R. Imaging of malignant liver masses: characterization and detection // Ultrasound Q. 2006. V. 22. No. 1. P. 19-29.

33. Seitz K., Strobel D., Bernatik T., Blank W., Friedrich-Rust M., Herbay Av., Dietrich C.F., Strunk H., Kratzer W., Schuler A. Contrast-Enhanced Ultrasound (CEUS) for the characterization of focal liver lesions - prospective comparison in clinical practice: CEUS vs. CT (DEGUM multicenter trial). Parts of this manuscript were presented at the Ultrasound Dreilandertreffen 2008, Davos // Ultraschall Med. 2009. V. 30. No. 4. P. 383-389. https://doi.org/10.1055/s-0028-1109673.

34. Strobel D., Seitz K., Blank W., Schuler A., Dietrich C.F., von Herbay A., Friedrich-Rust M., Bernatik T. Tumor-specific vascularization pattern of liver metastasis, hepatocellular carcinoma, hemangioma and focal nodular hyperplasia in the differential diagnosis of 1,349 liver lesions in contrast-enhanced ultrasound (CEUS) // Ultraschall Med. 2009. V. 30. No. 4. P. 376-382. https://doi.org/10.1055/s-0028-1109672.

35. Dietrich C.F., Mertens J.C., Braden B., Schuessler G., Ott M., Ignee A. Contrast-enhanced ultrasound of histologically proven liver hemangiomas // Hepatology. 2007. V. 45. No. 5. P. 1139-1145. https://doi.org/10.1002/hep.21615.

36. Tranquart F., Le Gougeb A., Correas J.M., Ladam Marcusd V., Manzonie P., Vilgrainf V., Aubeg C., Bellinh M.F., Chamii L., Claudonj M., Cuilleronk M., Drouillardl J., Gallixm B., Lucidarmen O., Mariono D., Rodep A., Tasuq J.P., Trillaudr H., Fayaulta A., Ruschs E., Giraudeaub B. Role of contrast-enhanced ultrasound in the blinded assessment of focal lesions in comparison with MDCT and CEMRI: results from a multicenter clinical trial // EJC Supple ments. 2008. V. 6. No. 11. P. 9-15.

37. Piscaglia F., Venturi A., Mancini M., Giangregorio F., Vidili G., Magnolfi F., Mirarchi M., Fornari F., Bolondi L. Diagnostic features of realtime contrast-enhanced ultrasound in focal nodular hyperplasia of the liver // Ultraschall Med. 2010. V. 31. No. 3. P. 276-282. https://doi.org/10.1055/s-0028-1109852.

38. Dietrich C.F., Schuessler G., Trojan J., Fellbaum C., Ignee A. Differentiation of focal nodular hyperplasia and hepatocellular adenoma by contrastenhanced ultrasound // Br. J. Radiol. 2005. V. 78. No. 932. P. 704-707. https://doi.org/10.1259/bjr/88181612.

39. Trillaud M., Bruel J.M., Valette P.J., Vilgrain V., Schmutz G., Oyen R., Jakubowski W., Danes J., Valek V., Greis C. Characterization of focal liver lesions with SonoVue-enhanced sonography: international multicenter-study in comparison to CT and MRI // World J. Gastroenterol. 2009. V. 15. No. 30. P. 3748-3756.

40. Friedrich-Rust M., Klopffleisch T., Nierhoff J., Herrmann E., Vermehren J., Schneider M.D., Zeuzem S., Bojunga J. Contrast-Enhanced Ultrasound for the differentiation of benign and malignant focal liver lesions: a meta-analysis // Liver Int. 2013. V. 33. No. 5. P. 739-755. https://doi.org/10.1111/liv.12115.

41. Westwood M., Joore M., Grutters J., Redekop K., Armstrong N., Lee K., Gloy V., Raatz H., Misso K., Severens J., Kleijnen J. Contrast-enhanced ultrasound using SonoVue (sulphur hexafluoride microbubbles) compared with contrast-enhanced computed tomography and contrast-enhanced magnetic resonance imaging for the characterisation of focal liver lesions and detection of liver metastases: a systematic review and cost-effectiveness analysis // Health Technol. Assess. 2013. V. 17. No. 16. P. 1-243. https://doi.org/10.3310/hta17160.

42. Guang Y., Xie L., Ding H., Cai A., Huang Y. Diagnosis value of focal liver lesions with SonoVueenhanced ultrasound compared with contrastenhanced computed tomography and contrastenhanced MRI: a meta-analysis // J. Cancer Res. Clin. Oncol. 2011. V. 137. No. 11. P. 1595-1605. https://doi.org/10.1007/s00432-011-1035-8.

43. Piscaglia F., Bolondi L. Italian Society for Ultrasound in Medicine and Biology (SIUMB) Study Group on Ultrasound Contrast Agents. The safety of Sonovue in abdominal applications: retrospective analysis of 23 188 investigations // Ultrasound Med. Biol. 2006. V. 32. No. 9. P. 1369-1375. https://doi.org/10.1016/j.ultrasmedbio.2006.05.031.

44. Dietrich C.F., Averkiou M., Nielsen M.B., Barr R.G., Burns P.N., Calliada F., Cantisani V., Choi B., Chammas M.C., Clevert D.A., Claudon M., Correas J.M., Cui X.W., Cosgrove D., D’Onofrio M., Dong Y., Eisenbrey J., Fontanilla T., Gilja O.H., Ignee A., Jenssen C., Kono Y., Kudo M., Lassau N., Lyshchik A., Franca Meloni M., Moriyasu F., Nolsoe C., Piscaglia F., Radzina M., Saftoiu A., Sidhu P.S., Sporea I., Schreiber-Dietrich D., Sirlin C.B., Stanczak M., Weskott H.P., Wilson S.R., Willmann J.K., Kim T.K., Jang H.J., Vezeridis A., Westerway S. How to perform Contrast-Enhanced Ultrasound (CEUS) // Ultrasound Int. Open. 2018. V. 4. No. 1. P. E2-E15. https://doi.org/10.1055/s-0043-123931.

45. Dietrich C.F., Ignee A., Greis C., Cui X.W., Schreiber-Dietrich D.G., Hocke M. Artifacts and pitfalls in contrast-enhanced ultrasound of the liver // Ultraschall Med. 2014. V. 35. No. 2. P. 108-125. https://doi.org/10.1055/s-0033-1355872.

46. Fetzer D.T., Rafailidis V., Peterson C., Grant E.G., Sidhu P., Barr R.G. Artifacts in contrast-enhanced ultrasound: a pictorial essay // Abdom. Radiol. 2018. V. 43. No. 4. P. 977-997. https://doi.org/10.1007/s00261-017-1417-8.

47. Пеняева Э.И., Камалов Ю.Р., Сенча А.Н., Патрунов Ю.Н. Применение количественного анализа ультразвукового исследования с контрастным усилением в дифференциальной диагностике опухолевых образований печени // Ультразвуковая и функциональная диагностика. 2018. № 1. C. 13-29.

48. Tang M.X., Eckersley R.J. Nonlinear propagation of ultrasound through microbubble contrast agents and implications for imaging // IEEE Trans. Ultrason. Ferroelectr. Freq. Control. 2006. V. 53. No. 12. P. 2406-2415.

49. Tang M.X., Eckersley R.J. Frequency and pressure dependent attenuation and scattering by microbubbles // Ultrasound Med. Biol. 2007. V. 33. No. 1. P. 164-168. https://doi.org/d10.1016/j.ultrasmedbio.2006.07.031.